Synchronous and asynchronous dynamics in neuroscience: a statistical physics approach

Abstract

Understanding emergence, evolution and organization of natural systems is one of the main objective of science. Statisical physics has played a prominent role shedding light on the processes underlying order and complexity present in biological systems from a bottomup approach, i.e. recovering the observed collective properties from our knowledge of the elementary components and their interactions. These ideas revolutionized our conception of science during the 20th century, and in the last decades they have become important in areas such as biology or neuroscience, leading to some exciting discoveries and hypotheses that are still in debate. One of the most powerful conceptual ideas is the theory of selforganized criticality proposed by Bak and collaborators in 1987, which proposes that natural systems might be self tuned to the vicinity of a critical point, which would allow them to take advantage of characteristic critical properties such us long-range correlations, large susceptibility, or increased capacity for computation and information processing. Today there is experimental evidence that this the case for some systems in biology. In 2003 Beggs and Plenz observed, in an experimental breakthrough, power-law distributed avalanches, which are usually manifested by critical systems, suggesting that the brain could also work at the edge of a critical phase transition in the universality class of the unbiased branching process, where activity does not grow nor shrink, on average. Almost twenty years later, there is still no conclusive evidence to close the debate on whether the brain, or at least some parts or it, are critical or not. The rich dynamical repertoire of the brain (including bistability, oscillations in several spectral ranges, large irregular outbursts...) has eluded a complete theoretical description in terms of simple models, and even recent experimental data is not completely conclusive on this respect. It has been recently proposed that a way to bring together scale-free avalanches with brain rhythms is to consider synchronization phase transitions and their associated critical points. In this thesis, the criticality hypothesis in the brain is studied from the perspective of synchronization phenomena, discussing under which circumstances synchronization transitions can generate power-law distributed avalanches, as well as their relation with other experimentally-observed aspects of the cortical dynamics such as the balance between excitation and inhibition or bistability. The thesis is organized in the following way: Chapter 1 presents some basics concepts dynamical systems, and critical phenomena, as well as a summary of the issue of criticality in the brain and related philosophical aspects. Chapter 2 is a review of theoretical models for neural and synaptic dynamics, as well as mesoscopic models describing whole regions in an effective way. Relevant concepts from synchronization theory are also sketched here. Chapter 3 introduces the concept of “Jensen’s force” by studying a discrete model that sheds light on the role on inhibition and sparsity in neural networks, and the effect of excitation-inhibition balance. Chapter 4 presents the concept of hybrid synchronization, a novel regime where both partial synchronization and scale-free avalanches can be found together. Chapter 5 presents a review of self-organization theory, including the new concept of self-organized bistability. These concepts are later applied to assess the relationship between self-organization and collective oscillations in cortical dynamics. Chapter 6 sketches future work to develop from here on, including preliminary analyses of more realistic systems. Chapter 7 includes a discussion on the thesis’ results, as well as the conclusions.

Capire come emergono, evolvono, e si organizzano i sistemi naturali è uno dei principali obiettivi della scienza. La fisica statistica ha svolto un ruolo chiave in questo processo, chiarendo i processi che stanno alla base della complessità e all’ordine presenti nei sistemi biologici con un approccio “bottom-up”, che ricostruisce le proprietà collettive osservate a partire della nostra conoscenza dei componenti elementari del sistema e delle sue interazioni. Tali idee hanno rivoluzionato la nostra concezione della scienza nel secolo XX, e negli ultimi deceni hanno diventato importanti in settori come biologia e neuroscienza, portando a nuove scoperte e ipotesi che ancora sono in discussione. Une delle idee concettualmente più interessanti è la teoria della criticità auto-organizzata, proposta da Per Bak e collaboratori nel 1987, che suggerisce che i sistemi naturali si possono organizzare in modo autonomo nelle vicinanze di un punto critico, fatto che permetterebbe di sfruttare le proprietà caratteristiche della criticità come le correlazioni a lunga distanza, l’alta suscettibilità e una capacità maggiore di computazione di processare informazione. Attualmente c’è evidenza sperimentale che questo accada davvero per alcuni sistemi biologici. Nel 2003 Beggs e Plenz hanno osservato, in un esperimento sorprendente, valanghe di attività cerebrali distribuite secondo leggi di potenza, una caratteristica propria dei sistemi critici, suggerendo quindi che il cervello potrebbe funzionare alla frontiera tra due fasi. L’esperimento suggeriva che il cervello potrebbe appartenere alla classe di universalità della directed percolation, dove l’ attività non cresce né decresce, in media. Quasi venti anni dopo, il problema è ancora aperto e non c’è ancora una evidenza conclusiva sulla criticità del cervello. Il regime dinamico del cervello (che include bistabilità, oscillazioni in diversi intervalli di frequenza, valanghe di attività Irregolare) non è ancora completamente descritto in modo teorico a partire da modelli semplici, e anche i dati sperimentali recenti non sono conclusivi su questo aspetto. Recentemente è stato proposto che un modo di spiegare contemporaneamente valanghe in un regime scale free e ritmi neuronali è considerare per l’atttività cerebrale delle transizioni di fase di sincronizzazione e corrispondenti punti critici associati. In questa tesi studieremo l’ ipotesi di criticità dal punto di vista dei fenomeni di sincronizzazione, discutendo in quali circostanze le transizioni di sincronizzazione possono generare valanghe distribuite come leggi a potenza, e anche quale sia la relazione tra questa transizione e altri fenomeni osservati sperimentalmente come il bilancio tra eccitazione e inibizione e la bistabilità. La tesi è organizzata nel modo seguente: Il capitolo 1 presenta concetti di base su sistemi dinamici e fenomeni critici, assieme ad una sintesi della ricerca attuale sulla criticità nel cervello e sui problemi filosofici associati. Il capitolo 2 rivede alcuni modelli teorici per sistemi neuronali e sinapsi, tra i quali i modelli mesoscopici per descrivere regioni estese in modo effettivo. Alla fine sono inclusi anche concetti rilevanti sulla teoria di sincronizzazione. Il capitolo 3 introduce il concetto di “forza di Jensen”, studiando un modello discreto che spiega il ruolo della inibizione in presenza di reti sparse. Inoltre si studia l’effetto del bilancio tra eccitazione e inibizione. Il capitolo 4 presenta il concetto di sincronizzazione ibrida, una nuova regione dove è possibile osservare conteporaneamente valanghe scale free con sincronizzazione parziale. Il capitolo 5 rivede la teoria dell’auto-organizzazione, compreso il nuovo concetto di bistabilità auto-organizzata. In seguito questi concetti sono applicati per capire la relazione tra auto-organizzazione e oscillazioni collettive nella dinamica corticale. Il capitolo 6 discute le prospettive future di questa tesi, compreso una analisi preliminare di sistemi più realistici. Il capitolo 7 include una discussione dei principali risultati della tesi, e le conclusioni.

Comprender cómo emergen, evolucionan, y se organizan los sistemas naturales es uno de los principales objetivos de la ciencia. La física estadística ha jugado un papel clave en este aspecto, iluminando algunos de los los procesos que subyacen a la complejidad y el orden presentes en sistemas biológicos desde un planteamiento “ascendente”, es decir, que recupera las propiedades colectivas observadas a partir de nuestro conocimiento de los componentes elementales del sistema y sus interacciones. Estas ideas revolucionaron nuestra concepción de la ciencia en el siglo XX, y en las últimas décadas han cobrado importancia en áreas como la biología o la neurociencia, llevando a nuevos descubrimientos e hipótesis que siguen en debate. Una de las ideas conceptualmente más interesantes es la teoría de la criticidad auto-organizada, propuesta por Bak y sus colaboradores en 1987, que sugiere que los sistemas naturales podrían organizarse de forma autónoma a las inmediaciones de un punto crítico, lo que les permitiría aprovechar las propiedades características de la criticidad como correlaciones a largo alcance, alta susceptibilidad, o una mayor capacidad de computación y procesado de la información. Actualmente hay evidencia experimental de que este es realmente el caso para algunos sistemas en biología. En 2003 Beggs y Plenz observaron, en un experimento sorprendente, avalanchas distribuidas según leyes de potencias, una característica propia de sistemas críticos, sugiriendo que el cerebro podría funcionar en la frontera entre dos fases. Este pertenecería a la clase de universalidad de percolación dirigida, donde la actividad no crece ni decrece, en promedio. Casi veinte años después, aún no hay evidencia lo suficientemente conclusiva como para cerrar el debate sobre si el cerebro (o alguna de sus partes) es crítico o no. El régimen dinámico del cerebro (que incluye biestabilidad, oscilaciones en diversos rangos de frecuencia, avalanchas de actividad irregulares...) no ha podido ser descrito completamente de manera teórica a partir de modelos sencillos, e incluso los datos experimentales recientes no son definitivos en este aspecto. Se ha propuesto recientemente que una forma de explicar de forma conjunta las avalanchas libres de escala con los ritmos neuronales es considerar transiciones de fase de sincronización y sus puntos críticos asociados. A lo largo de esta tesis, se estudia la hipótesis de criticidad desde el punto de vista de fenómenos de sincronización, discutiendo bajo qué circunstancias las transiciones de sincronización son capaces de generar avalanchas distribuidas como leyes de potencias, así como su su relación con otros fenómenos observados experimentalmente tales como el balance entre excitación e inhibición y la biestabilidad. La tesis se organiza de la forma siguiente: El capítulo 1 presenta conceptos básicos sobre sistemas dinámicos y fenómenos críticos, así como un resumen de la investigación actual sobre criticidad en el cerebro, y problemas filosóficos asociados. El capítulo 2 revisa algunos modelos teóricos para sistemas neuronales y sinapsis, así como modelos mesoscópicos para describir regiones completas de forma efectiva. Al final, se incluyen también conceptos relevantes sobre teoría de la sincronización. El capítulo 3 introduce el concepto de “fuerza de Jensen”, estudiando un modelo discreto que explica el rol de la inhibición junto con la baja densidad de conexiones, además de estudiar el efecto del balance entre excitación e inhibición. El capítulo 4 presenta el concepto de sincronización híbrida, una nueva región donde es posible encontrar avalanchas libres de escala en conjunción con sincronización parcial. El capítulo 5 revisa la teoría de auto-organización, incluyendo el nuevo concepto de biestabilidad auto-organizada. Después, estos conceptos se aplican para entender la relación entre la auto-organización y las oscilaciones colectivas en la dinámica cortical. El capítulo 6 esboza el trabajo futuro por hacer a partir de ahora, incluyendo análisis preliminares de sistemas más realistas. El capítulo 7 incluye una discusión sobre los resultados de la tesis, así como las conclusiones.