Neuromodulation of executive vigilance via transcranial direct current stimulation
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Hemmerich, KlaraEditorial
Universidad de Granada
Departamento
Universidad de Granada. Programa de Doctorado en PsicologíaDate
2024Fecha lectura
2024-03-22Referencia bibliográfica
Hemmerich, Klara. Neuromodulation of executive vigilance via transcranial direct current stimulation. Granada: Universidad de Granada, 2024. [https://hdl.handle.net/10481/91121]
Sponsorship
Tesis Univ. Granada.; Supported by a grant for university teacher training (FPU) awarded by Spanish Ministry of Education and Vocational Training (FPU2018/02865)Abstract
Many everyday tasks and working environments rely on our ability to keep
our attention focused for prolonged periods of time. However, as we have
all experienced, this ability is effortful and cannot be sustained indefinitely.
Inevitably, as time goes by, our performance becomes less sharp and more
error-prone, as our mind either falters in the face of demands it cannot
sustain, or it slowly disengages from the task at hand, wandering elsewhere.
This phenomenon is known as vigilance decrement.
This thesis begins by disentangling a working definition of the concept
of vigilance, as its use across different disciplines, and its fuzzy description
within cognitive psychology render it hard to grasp. By distinguishing
vigilance from other processes such as arousal, alertness, and sustained
attention, we land on the following working definition: “the ability to
monitor the environment and detect rare but critical stimuli”.
Further refining this definition, the present thesis accounts for a recent
conceptualization of vigilance as a two-component process: (i) executive
vigilance (EV), defined as the ability to monitor the environment to detect
specific infrequent but critical signals, requiring the exertion of control to
decide whether a response has to be emitted or not (Luna et al., 2018a); (ii)
arousal vigilance (AV), on the other hand, defined as the general
maintenance of a basic state of activation to emit fast and relatively
automatic responses to those rare but critical stimuli requiring minimal topdown
control (Luna et al., 2018a). A further aspect of relevance for the
present thesis is the specific sensitivity of the EV decrement to the cognitive
demands required by the task (Luna, Barttfeld, et al., 2022).
The inevitable decrement of vigilance over time will lead to
consequences that can range from the trivial, such as missing the right exit
on the motorway while driving, to the catastrophic, such as a fatal accident
(Wundersitz, 2019). In addition to these everyday or work-related
consequences, lesions or alterations in the development of the brain can
reduce the capacity for exerting vigilance. This motivates the main aim of
the present thesis: to study the potential of transcranial direct current stimulation (tDCS) in mitigating this vigilance decrement. By applying a
constant electrical current across the scalp, tDCS can influence the
excitability of underlying neuronal populations. This modulation of neuronal
activity, in turn, can modulate cognitive functions, including attention and
vigilance (Coffman et al., 2014a). A review of the existing literature on the
application of tDCS to attention deficits in clinical populations with
attention deficit hyperactivity disorder (ADHD) or acquired brain injury
(ABI), and to vigilance in healthy populations, shows that the large
heterogeneity of tDCS parameters and outcome measures does not yet
provide a clear picture of the efficacy of tDCS in mitigating vigilance
decrements.
The present thesis aims to further explore the potential of applying
anodal high-definition tDCS (HD-tDCS) over the right posterior parietal
cortex (rPPC) to mitigate the EV decrement (Luna et al., 2020), by exploring
the impact of differing cognitive demands as well as underlying
neuroimaging data as outcome predictors.
In a first study, participants (N = 60) completed the ANTI-Vea task while
receiving either anodal or sham HD-tDCS over the rPPC.
Electrophysiological (EEG) recordings were completed before and after
stimulation. Anodal HD-tDCS specifically mitigated executive vigilance (EV)
and reduced the increment of alpha power with time-on-task, while further
increasing the increment of gamma power. Through a new proposed index
of Alphaparietal/Gammafrontal a further dissociation is observed. The increment
of this Alphaparietal/Gammafrontal Index with time-on-task was associated with
a steeper EV decrement in the sham group, which was abolished by anodal
HD-tDCS.
In a second study, participants (N = 120) completed a modified ANTI-Vea
task (single or dual task) while receiving either anodal or sham HD-tDCS
over the rPPC. Joint analyses of this data and data from prior studies
performing a triple task (combined N = 240, Study I and Luna et al. 2020)
were completed. We observed that against the mitigated vigilance
decrement observed in the triple task condition (standard ANTI-Vea) with
anodal HD-tDCS, both the single and dual load conditions showed significant EV decrements that were not affected by the application of HDtDCS.
In a third study, EEG data collected in Studies I and II (N = 180) was
analysed more in-depth, by parametrizing the EEG power spectra to
disentangle periodic (oscillatory) from aperiodic (non-oscillatory, namely
aperiodic exponent and offset) components. HD-tDCS led to a decrement
of the aperiodic exponent extracted from the 30-45 Hz frequency range,
suggesting an increased excitation/inhibition (E/I) balance with active
stimulation. This increment of the E/I balance was associated with a
mitigated EV decrement in the high-demand (triple) task and an
exacerbated EV decrement in the low-demand (single) task. While these
results require further research as the results were only observed
considering a directional hypothesis and other interactions may obscure the
effect, they illustrate a potential mechanistic explanation of the cognitiveload
dependent effect.
A last empirical chapter contains a report with an initial exploration of
the potential influence of microstructural white matter connectivity on the
effect of the HD-tDCS protocol on the EV decrement. We analysed
diffusion-weighted imaging (DWI) data collected from participants (N = 172)
in Studies I and II (triple, dual, or single tasks combined with either anodal
or sham HD-tDCS over the rPPC). The preliminary findings suggest the right
third branch of the superior longitudinal fasciculus (SLF), the left second
branch of the SLF, the Cingulum, and the Splenium of the Corpus Callosum
as potentially relevant structures for future causal analyses, such as
moderation analyses.
This thesis contributes to the understanding of the vigilance decrement
and the potential of tDCS to mitigate it, highlighting the importance of
considering cognitive load and individual differences in neurophysiological
responses for a more nuanced understanding of its effects. Specifically, the
results from this thesis highlight: (i) the need for replication studies and the
integration of neurophysiological measures as a means to potentially
predict stimulation outcomes, (ii) the need to consider the task used as an
outcome measure due to the different brain states it will induce, (iii) the
importance of considering the underlying brain state in interaction with the effects of tDCS to better understand its mechanisms of action, and whilst
no definitive predictions can be made yet, (iv) it offers a promising first look
at the potential of predicting tDCS outcomes from pre-intervention
structural neuroimaging data. With future research, the results of this thesis
can aid in further exploring this interesting intersection of
neuromodulation, vigilance, and neurophysiology, which may help design
more precise future interventions to mitigate the inevitable decrement of
vigilance over time. Numerosas tareas cotidianas y entornos de trabajo dependen de nuestra
capacidad para mantener nuestra atención durante períodos prolongados.
Sin embargo, como cualquiera ha podido experimentar, esta capacidad
supone un considerable esfuerzo y no puede mantenerse indefinidamente.
Inevitablemente, con el paso del tiempo, nos volvemos menos ágiles y
aumenta nuestra propensión a cometer errores, ya que nuestra mente
flaquea ante exigencias que no puede sostener, o bien se desengancha
lentamente de la tarea que tenemos entre manos, desviándose hacia otra
parte. Este fenómeno se conoce como decremento en vigilancia.
Esta tesis comienza desentrañando una definición de trabajo del
concepto de vigilancia, ya que su uso en diferentes disciplinas y su
descripción difusa dentro de la psicología cognitiva hacen que sea difícil de
delimitar. Al distinguir la vigilancia de otros procesos como la activación, la
alerta y la atención sostenida, llegamos a la siguiente definición de trabajo:
"la capacidad de monitorizar el entorno y detectar estímulos poco
frecuentes pero críticos".
Refinando aún más esta definición, la presente tesis contempla una
reciente conceptualización de la vigilancia como un proceso formado por
dos componentes: (i) la vigilancia ejecutiva (VE), definida como la capacidad
de monitorizar el entorno para detectar señales específicas poco frecuentes
pero críticas, que requieren el ejercicio de control para decidir si hay que
emitir una respuesta o no (Luna et al., 2018); (ii) la vigilancia del arousal (AV),
definida como el mantenimiento general de un estado básico de activación
para emitir respuestas rápidas y relativamente automáticas ante aquellos
estímulos infrecuentes pero críticos que requieren un mínimo control
descendente (Luna et al., 2018). Otro aspecto de relevancia para la presente
tesis es la sensibilidad específica del decremento de la VE a las demandas
cognitivas requeridas por la tarea (Luna et al., 2022).
El inevitable decremento en vigilancia con el paso del tiempo acarrea
consecuencias que abarcan desde lo trivial, como pasarse la salida correcta
de la autopista mientras se está al volante, hasta lo catastrófico, como un accidente fatal (Wundersitz, 2019). Además de estas consecuencias
cotidianas o laborales, las lesiones o alteraciones en el desarrollo del cerebro
pueden reducir la capacidad para ejercer la vigilancia. Esto motiva el objetivo
principal de la presente tesis: estudiar el potencial de la estimulación
transcraneal por corriente directa (tDCS) para mitigar esta disminución de
la vigilancia. Mediante la aplicación de una corriente eléctrica constante a
través del cuero cabelludo, la tDCS puede influir en la excitabilidad de las
poblaciones neuronales subyacentes. Esta modulación de la actividad
neuronal, a su vez, puede modular las funciones cognitivas, incluyendo la
atención y la vigilancia (Coffman et al., 2014). La presente tesis incluye una
revisión de la literatura existente sobre la aplicación de la tDCS a los déficits
de atención en poblaciones clínicas como trastorno por déficit de atención
con hiperactividad o daño cerebral adquirido, y a la vigilancia en poblaciones
sanas. Dicha revisión muestra que la gran heterogeneidad de los parámetros
de tDCS y las medidas de impacto aún no proporcionan una imagen clara de
la eficacia de la tDCS para mitigar el decremento en vigilancia.
La presente tesis tiene como objetivo explorar más a fondo el potencial
de la aplicación de tDCS anodal de alta definición (HD-tDCS) sobre la
corteza parietal posterior derecha (rPPC) para mitigar la disminución de EV
(Luna et al., 2020), explorando el impacto de las diferentes demandas
cognitivas, así como los datos de neuroimagen subyacentes como
predictores de resultados.
En un primer estudio, las/los participantes (N = 60) completaron la
tarea ANTI-Vea mientras recibían HD-tDCS anodal o sham sobre el rPPC. Se
realizaron registros electrofisiológicos (EEG) antes y después de la
estimulación. La HD-tDCS anodal mitigó específicamente la vigilancia
ejecutiva (EV) y redujo el incremento de la potencia en oscilaciones de la
banda alpha con el tiempo en la tarea, mientras que aumentó aún más el
incremento de la potencia en gamma. A través de un nuevo índice propuesto
de Alphaparietal/Gammafrontal se observa una mayor disociación. El incremento
de este Índice Alphaparietal/Gammafrontal Index con el tiempo en la tarea se
asoció con un decremento en EV más pronunciado en el grupo simulado,
que fue abolida por la HD-tDCS anodal. En un segundo estudio, las/los participantes (N = 120) completaron una
tarea ANTI-Vea modificada (tarea simple o doble) mientras recibían HDtDCS
anodal o sham sobre el rPPC. Se realizaron análisis conjuntos de estos
datos y de los datos de estudios anteriores que realizaban una tarea triple
(N = 240 combinados, Estudio I y Luna et al. 2020). Observamos que frente
al decremento en EV observado en la condición de tarea triple (ANTI-Vea
estándar) con HD-tDCS anodal, tanto la condición de carga única como la
de carga doble mostraron decrementos significativos de la EV que no se
vieron afectadas por la aplicación de HD-tDCS.
En un tercer estudio, los datos de EEG recogidos en los Estudios I y II
(N = 180) se analizaron en mayor profundidad, parametrizando los espectros
de potencia de EEG para separar los componentes periódicos (oscilatorios)
de los aperiódicos (no oscilatorios, en concreto el exponente aperiódico y el
offset). La HD-tDCS condujo a una disminución del exponente aperiódico
extraído del rango de frecuencia de 30-45 Hz, lo que sugiere un aumento
del equilibrio excitación/inhibición (E/I) neural con la estimulación activa.
Este aumento de E/I se asoció con un decremento en EV mitigado en la
tarea de alta demanda (triple) y una decremento en EV exacerbado en la
tarea de baja demanda (simple). Aunque estos resultados requieren más
investigación, ya que sólo se observaron considerando una hipótesis
direccional y otras interacciones potencialmente pudieron enmascaran el
efecto, ilustran una posible explicación mecanicista del efecto dependiente
de la carga cognitiva.
Un último capítulo empírico recoge un informe la exploración inicial de
la influencia potencial de la conectividad microestructural de la sustancia
blanca cerebral sobre el efecto del protocolo de HD-tDCS sobre el
decremento en EV. Analizamos los datos de imágenes ponderadas por
difusión (DWI) recogidas de la muestra (N = 172) de los Estudios I y II (tareas
triples, duales, y simples combinadas con HD-tDCS anodal o sham sobre el
rPPC). Los resultados preliminares sugieren que la tercera rama del
fascículo longitudinal superior (SLF) derecho, la segunda rama del SLF
izquierdo, el cíngulo y el esplenio del cuerpo calloso son estructuras
potencialmente relevantes para futuros análisis causales, como los análisis
de moderación. Esta tesis contribuye a la comprensión del decremento en vigilancia y el
potencial de la tDCS para mitigarla, destacando la importancia de
considerar la carga cognitiva y las diferencias individuales en las respuestas
neurofisiológicas para una comprensión más matizada de sus efectos. En
concreto, los resultados de esta tesis destacan: (i) la necesidad de estudios
de replicación y la integración de medidas neurofisiológicas como medio
para potencialmente porder predecir los resultados de la estimulación, (ii)
la necesidad de considerar la tarea utilizada como medida de impacto
debido a los diferentes estados cerebrales que inducirá, (iii) la importancia
de considerar el estado cerebral subyacente en interacción con los efectos
de la tDCS para comprender mejor sus mecanismos de acción, y aunque
todavía no se pueden hacer predicciones definitivas, (iv) ofrece un primer
vistazo prometedor al potencial de predecir los resultados de la tDCS a
partir de datos de neuroimagen estructural registrados antes de la
intervención. Con investigaciones futuras, los resultados de esta tesis
pueden ayudar a explorar más a fondo esta interesante intersección de
neuromodulación, vigilancia y neurofisiología, que puede ayudar a diseñar
intervenciones futuras más precisas para mitigar el inevitable decremento
en vigilancia con el tiempo.