Neural Mechanisms of Preparation in Expectation and Selective Attention

Abstract

The world is complex and constantly changing. We are bombarded by a large number of stimuli that generate ambiguous patterns in our sensory receptors, to which we usually need to give quick and effective responses. To cope with this complexity and ambiguity, among other things, humans use the ability to anticipate what is going to happen before it happens. Indeed, it is widely believed that preparing to perceive impending information improves performance (Barton et al., 2006). However, some fundamental questions arise from these seemingly self-evident claims. How does preparation improve performance? Does it involve the representation of specific information? And, most importantly, is proactive preparation a unified process or does it employ dissociable mechanisms in different cognitive contexts? This thesis frames preparation as a brain process of internal or endogenous origin, top-down, referring to the origin of information in higher regions of the cortex, which would descend perceptual areas. This definition contrasts with another branch of bottom-up mechanisms, in which the trigger of the activity is in the stimuli of the environment. There are at least two possible sources of information that can lead to this endogenous anticipation: our goals and objectives, and the knowledge we have of the regularities of the environment. The activity associated with goals is related to the internal control of specific resources that allow us to effectively perform different tasks. This proactive cognitive control (Braver, 2012) is associated with brain regions such as the frontoparietal network or the multiple demand network (Dosenbach et al., 2007). Among its main capabilities we find the orientation of attention towards relevant information. This selective attention acts as a filter that allows us to better process necessary information while ignoring distracting information. Crucially, it has been shown on numerous occasions that while we select relevant information, this information is represented in the visual cortex, through patterns of activity associated with the stimuli we are attending to (Peelen & Kastner, 2011; Stokes et al., 2009). Moreover, when presented with stimuli that match what is selected, both increases in activity in perceptual regions (Kastner et al., 1999) and greater accuracy in processing those stimuli are often found (Woolgar et al., 2015). On the other hand, models that explain the effects of prior knowledge on the statistical regularities of the environment, or expectations, have gained much relevance in recent years. These predictive processing models (Feldman & Friston, 2010; Friston, 2005) highlight how at all times the brain acts as a machine that anticipates what is most likely. These top-down predictions would be contrasted with bottom-up information from sensory receptors. From the contrast of the two, prediction errors emerge, which are then used to update the following predictions and thus give the brain a flexible mechanism capable of adapting in different circumstances. These models also describe how probable information can be represented in the visual cortex before bottom-up stimulation (de Lange et al., 2018; Kok et al., 2017). However, in contrast to selective attention, here when a probable stimulus is perceived, smaller activations are usually found (Feuerriegel et al., 2021). With respect to the precision of these representations, the evidence is still conflicting, and data have been found pointing to both sharpened accuracy (Kok et al., 2012) and a dampening of these representations (Richter et al., 2018). Although these two phenomena, selective attention and expectation, are associated with different effects during stimulus processing, both involve anticipatory representations in visual cortex. However, it has not been investigated whether these representations share the same processing mechanisms, or whether, on the contrary, preparation is a complex and heterogeneous phenomenon that depends on the cognitive context in which it occurs. Therefore, the main goal of this thesis is to examine the nature of preparation, and to evaluate how it changes across different contexts. To this end, we designed a task in which different cues provided information about target stimuli. These cues could indicate the relevance (attention) or probability (expectation) of the stimuli. This task was implemented in two experiments in which data were collected from different neuroimaging tools. The analyses focused primarily on multivariate techniques (Hebart & Baker, 2018), which are particularly sensitive and effective in studying patterns of brain activity that inform how information is represented. In the first two studies, we investigated proactive preparation, exploring how anticipated information is represented in the brain, and whether and how it changes across relevance and probability contexts. The first study focused on the temporal dynamics of preparatory activity. For this purpose, brain activity was recorded with Electroencephalography (EEG). The results showed that several events take place during the preparatory window. First, the perceptual characteristics of the signal are processed. Then, during most of the trial, global differences associated with the mechanisms deployed during attention and expectation were found. Finally, the anticipatory category was represented throughout the trial, especially towards the end. Crucially, although both attention and expectation showed similar decoding accuracies and magnification effects, the results of one did not generalize to those of the other. This suggests that although anticipatory information is represented in the two conditions, the nature of such representations differs. Finally, we sought to explore the level of similarity between preparatory representations and stimulus perception. The two conditions differed in the similarity of patterns between the cue and the target; specifically, the preparation during attention was more similar to the target activity. This first experiment left an important question open: what are the neural substrates underlying the representations encountered during anticipation? We addressed this question in the second experiment, in which we adapted the behavioral paradigm to functional magnetic resonance imaging (fMRI). Again, we found evidence of anticipatory encoding that was different for attention and expectation. The results revealed increased activations for attention in early visual regions, whereas the posterior cingulate cortex was more active for expectation in this window. In addition, anticipatory information showed large differences in the involvement of different visual and frontoparietal regions during anticipation, suggesting that different networks exhibit distinguishable mechanisms in attention and expectation. In addition, we found data indicative of category representation in the ventral visual cortex, partially replicating the results of the EEG experiment. We found that the attended and probable categories were represented in nearby, though mostly different, regions. Again, cross-classification was not possible between attended and expectation, implying that the representational nature of preparation in the two conditions was different. When comparing the similarity between anticipatory representations and stimulus perception, we found that these similarities occurred in different regions depending on the condition. In addition, a voxel selectivity analysis revealed that only expectation showed some evidence of cue-to-target generalization, and it did so in the ventral visual cortex. Finally, the representation of anticipated stimuli did not correlate with behavior in either condition. Finally, after studying the nature of top-down preparation, we investigated how the accuracy of prior induced representations changed through attention and expectation. Specifically, we set out to study whether cues sharpen or dampen sensory representations. To do so, we re-analyzed the data from the two experiments to draw joint conclusions. As a preliminary step, we set out to find evidence of separate activation differences for attention and expectation. These analyses showed converging evidence of increased activations for both likely and relevant stimuli. Regarding sharpening and dampening effects, the results mostly supported a sharpening effect for attention, and a marked dampening in expectation. In addition, we examined whether the dampened representations would generalize better to the preparatory interval, as they should be poorer in both cases. Our hypothesis held true, as expectation trials generalized to the signal, whereas relevant targets did not. This again suggests sharpening for attended stimuli and damping for probable stimuli. In the fMRI experiment we studied the involvement of frontoparietal regions in the sharpening and damping effects. Although we were able to successfully decode target categories in some frontoparietal areas, these regions showed no evidence of sharpening or damping for either condition. Finally, we concluded that the results were not consistent with equivalent effects for attention and expectation, suggesting that not only during anticipation but also during target processing relevance and probability appear to act through different mechanisms. Taken together, our results show that preparation is a complex event, in which the representation of different stimuli is highly dependent on the context in which they occur. This preparation, moreover, affects the fidelity with which perceived stimuli are represented, which is also context-dependent. Finally, this thesis highlights the differences between selective attention and expectation, two processes that, although sharing similarities, involve different mechanisms and manners of representing information.

El mundo es complejo y está en constante cambio. Somos bombardeados por un gran número de estímulos que generan patrones ambiguos en nuestros receptores sensoriales, a los que normalmente necesitamos dar respuestas rápidas y eficaces. Para hacer frente a esta complejidad y ambigüedad, entre otras cosas los humanos utilizamos la capacidad de anticipar lo que va a ocurrir antes de que ocurra. De hecho, está muy extendida la idea de que prepararse para percibir información inminente mejora el rendimiento (Barton et al., 2006). Sin embargo, de estas afirmaciones aparentemente evidentes surgen algunas preguntas fundamentales. ¿Cómo mejora la preparación el rendimiento? ¿Implica la representación de información específica? Y, sobre todo, ¿es la preparación proactiva un proceso unificado o emplea mecanismos disociables en diferentes contextos cognitivos? Esta tesis enmarca la preparación como un proceso cerebral de origen interno o endógeno, de arriba a abajo (en adelante, top-down), en referencia al origen de la información en regiones superiores de la corteza, que descenderían a reas perceptivas. Esta definición contrasta con otra rama de mecanismos de abajo a arriba (bottom-up), en los que el desencadenante de la actividad está en los estímulos del entorno. Hay al menos dos posibles fuentes de información que pueden llevar a esta anticipación endógena: nuestras metas y objetivos, y el conocimiento que tenemos de las regularidades del entorno. La actividad asociada a metas se relaciona el control interno de recursos específicos que nos permiten un desempeño eficaz de diferentes tareas. Este control cognitivo proactivo (Braver, 2012) se asocia a regiones cerebrales como la red frontoparietal o la red de múltiple demanda (Dosenbach et al., 2007). Entre sus principales capacidades encontramos la orientación de la atención hacia información relevante. Esta atención selectiva actúa como un filtro que nos permite procesar mejor la información necesaria mientras ignoramos aquella que nos distrae. Crucialmente, se ha comprobado en numerosas ocasiones que mientras seleccionamos información relevante, dicha información se representa en la corteza visual, a través de patrones de actividad asociados a los estímulos a los que estamos atendiendo (Peelen & Kastner, 2011; Stokes et al., 2009). Más aún, cuando se presentan estímulos que se corresponden con lo seleccionado, se suelen encontrar tanto aumentos de actividad en regiones perceptivas (Kastner et al., 1999) como mayor precisión en el procesamiento de dichos estímulos (Woolgar et al., 2015). Por otra parte, los modelos que explican los efectos del conocimiento previo sobre las regularidades estadísticas del entorno, o expectativas, han ganado mucha relevancia en los últimos años. Estos modelos de procesamiento predictivo (Feldman & Friston, 2010; Friston, 2005) destacan como en todo momento el cerebro actúa como una máquina que anticipa lo que es más probable. Estas predicciones top-down se contrastarían con la información de los receptores sensoriales, bottom-up. Del contraste de ambas surgen errores de predicción, que se utilizan para actualizar las siguientes predicciones y así dar al cerebro un mecanismo flexible y capaz de adaptarse en diferentes circunstancias. Estos modelos también describen como la información probable puede representarse en la corteza visual antes de que se de estimulación bottom-up (de Lange et al., 2018; Kok et al., 2017). Sin embargo, al contrario que en atención selectiva, aquí cuando se percibe un estímulo probable se suelen encontrar menores activaciones (Feuerriegel, Vogels, et al., 2021). Con respecto a la precisión de estas representaciones, la evidencia es au n conflictiva, y se han encontrado datos que apuntan tanto a una mayor precisión (Kok et al., 2012) como a un empobrecimiento de dichas representaciones (Richter et al., 2018). Aunque estos dos fenómenos, atención selectiva y expectativa, se asocian a efectos diferentes durante el procesamiento de estímulos, en ambos se dan representaciones anticipatorias en la corteza visual. Sin embargo, no se ha investigado si estas representaciones comparten los mismos mecanismos de procesamiento, o si por el contrario la preparación es un fenómeno complejo y heterogéneo que depende del contexto cognitivo en el que se produzca. Por ello, el objetivo principal de esta tesis es examinar la naturaleza de la preparación, y evaluar como cambia a través de diferentes contextos. Para ello diseñamos una tarea en la que diferentes señales daban información sobre estímulos objetivo. Dichas señales podían indicar la relevancia (atención) o probabilidad (expectativa) de los estímulos. Esta tarea se implementó en dos experimentos en los que se recogieron datos de distintas herramientas de neuroimagen. Los análisis se centraron fundamentalmente en técnicas multivariadas (Hebart & Baker, 2018), particularmente sensibles y eficaces en el estudio de patrones de actividad cerebral que informan sobre como se representa la información. En los dos primeros estudios, investigamos la preparación proactiva, explorando como se representa en el cerebro la información anticipada, y si cambia, y como, a través de contextos de relevancia y probabilidad. El primer estudio se centró en la dina mica temporal de la actividad preparatoria. Para ello la actividad cerebral se registró mediante Electroencefalografía (EEG). Los resultados mostraron que durante la ventana preparatoria tienen lugar varios acontecimientos. En primer lugar, se procesan las características perceptivas de la señal. Después, durante la mayor parte del ensayo se encontraron diferencias globales asociadas a los mecanismos desplegados durante la atención y la expectativa. Por ultimo, la categoría anticipada se represento a lo largo del ensayo, especialmente al final. De forma crucial, aunque tanto atención como expectativa mostraron precisiones de decodificación y efectos de aumento similares, los resultados de una no generalizaron a los de la otra. Esto sugiere que, aunque la información anticipada se representa en las dos condiciones, la naturaleza de tales representaciones difiere. Por último, tratamos de explorar el nivel de similitud entre las representaciones preparatorias y la percepción de los estímulos. Las dos condiciones diferían en la similitud de patrones entre la señal y el objetivo, concretamente, la preparación durante atención era más similar a la actividad del objetivo. Este primer experimento dejo una importante cuestión abierta: ¿cuáles son los sustratos neurales que subyacen a las representaciones encontradas durante la anticipación? Abordamos esta cuestión en el segundo experimento, en el que adaptamos el paradigma conductual a la resonancia magnética funcional (RMf). De nuevo, encontramos pruebas de codificacion anticipada que eran diferentes para atención y expectativa. Los resultados revelaron un aumento de las activaciones para atencion en las regiones visuales tempranas, mientras que el córtex cingulado posterior estuvo más activo para la expectativa en esta ventana. Adema s, la información anticipada mostro grandes diferencias en la implicación de diferentes regiones visuales y frontoparietales durante la anticipación, lo que sugiere que diferentes redes exhiben mecanismos distinguibles en la atención y la expectativa. Adema s, encontramos datos indicativos de la representación en la corteza visual ventral, replicando en parte los resultados del experimento EEG. Descubrimos que la categoría atendida y la probable estaban representadas en regiones cercanas, aunque en su mayoría diferentes. De nuevo, la clasificación cruzada no fue posible entre atención y expectativa, lo que implica que la naturaleza representacional de la preparación en las dos condiciones era diferente. Al comparar la similitud entre las representaciones anticipatorias y la percepción de los estímulos, encontramos que estas similitudes se dieron en regiones diferentes según la condición. Adema s, un analisis de selectividad de vo xeles, similar al de Richter et al. (2018), revelo que solo expectativa mostraba alguna evidencia de generalización de cue a target, y lo hacía en el la corteza visual ventral. Por último, la representación de los estímulos anticipados no se correlaciono con el comportamiento en ninguna de las condiciones. Por último, tras estudiar la naturaleza de la preparación top-down, investigamos como esta cambiaba la precisión de las representaciones inducidas previamente a través de la atención y la expectativa. Específicamente, nos propusimos estudiar si las señales agudizan o amortiguan las representaciones sensoriales. Para ello, volvimos a analizar los datos de los dos experimentos para extraer conclusiones conjuntas. Como paso preliminar, nos propusimos encontrar pruebas de diferencias de activación por separado para la atención y la expectativa. Estos análisis mostraron pruebas convergentes de un aumento de las activaciones tanto para los estímulos probables como para los relevantes. Respecto a los efectos de agudización y amortiguación, los resultados apoyaron mayoritariamente un efecto de agudización de la atención, y una marcada amortiguación en expectativa. Adema s, examinamos si las representaciones amortiguadas se generalizarían mejor al intervalo preparatorio, ya que las representaciones deberían ser más pobres en ambos casos. Nuestra hipo tesis se cumplió, ya que los ensayos de expectativas generalizaron a la señal, mientras que los objetivos relevantes no lo hicieron. Esto sugiere de nuevo una agudización para los estímulos atendidos y una amortiguación para los probables. En el experimento fMRI estudiamos la implicación de las regiones frontoparietales en los efectos de agudización y amortiguación. Aunque pudimos decodificar con éxito las categorías objetivo en algunas zonas frontoparietales, estas regiones no mostraron ninguna evidencia de agudización o amortiguación para ninguna de las dos condiciones. Por último, concluimos que los resultados no eran compatibles con efectos equivalentes para la atención y la expectativa, lo que sugiere que no solo durante la anticipación, sino también durante el procesamiento del objetivo la relevancia y la probabilidad parecen actuar a través de mecanismos diferentes. En conjunto, nuestros resultados muestran que la preparación es un evento complejo, en el que la representación de diferentes estímulos depende en gran medida del contexto en el que se den. Esta preparación, adema s, afecta a la fidelidad con la que se representan los estímulos percibidos, lo que también depende del contexto. Finalmente, esta tesis resalta las diferencias en la atención selectiva y la expectativa, dos procesos que, aunque comparten similitudes, conllevan mecanismos y representaciones diferentes.