Attentional modulations of conscious perception: The causal role of the frontal lobe and its white matter connections
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Show full item recordAuthor
Martín Signes, MarEditorial
Universidad de Granada
Director
Chica Martínez, Ana BelénDepartamento
Universidad de Granada. Programa de Doctorado en PsicologíaMateria
Frontal lobe Modulation Perception Connections
Date
2021Fecha lectura
2021-06-02Referencia bibliográfica
Martín Signes, Mar. Attentional modulations of conscious perception: The causal role of the frontal lobe and its white matter connections. Granada: Universidad de Granada, 2021. [http://hdl.handle.net/10481/69075]
Sponsorship
Tesis Univ. Granada.Abstract
At any given moment, we receive much more information that our cognitive
system can consciously process. Therefore, a mechanism is necessary to select
the information that is relevant for our goals or for survival, and to filter out the
irrelevant one. Attention is proposed as one of these mechanisms, preparing the
system to allocate processing resources, selecting relevant information –filtering
out irrelevant distractors–, and allowing for the control of such processing
resources. These heterogeneous functions of attention have led to the
conception of attention as a system composed of three networks: alerting, spatial
orienting, and executive control (Petersen & Posner, 2012). Some attentional
systems have also demonstrated their influence over conscious perception by
modulating perceptual sensitivity and/or by biasing responses. This has led to
propose a thigh relationship between attention and conscious perception, and to
the search of common neural substrates.
Attentional processes rely, to a great extent, in fronto-parietal networks
(Fan et al., 2005). Meanwhile, some theories propose that conscious perception
emerges when information is represented in a large-scale network of frontoparietal
regions (Dehaene et al., 2006). Although the involvement of parietal
regions in conscious perception is widely accepted, there is an extensive debate
about a causal involvement of the frontal lobe (Boly et al., 2017; Odegaard et al.,
2017).
In this theoretical and empirical context, the main goal of the present
doctoral thesis was to delineate the role of frontal regions, and long-range white
matter tracts connecting them with other regions in the brain (i.e. the dorsal,
middle, and ventral branches of the superior longitudinal fasciculus, SLF I, II, and III), in the relationship between attention and conscious perception. Specifically,
we explored the role of the executive control network, which in this context has
been less explored. This network is involved in the voluntary control of processing
in novel or complex situations. To accomplish this aim, two different studies were
conducted:
In the first study, we searched for common neural substrates of executive
control and conscious perception, employing a design of functional
magnetic resonance imaging (fMRI). Participants had to detect nearthreshold
Gabor stimuli, while resolving a Stroop task in which
incongruent trials were infrequent.
In the second study, we explored the causal involvement of a frontal
region – the right SMA – in the interaction between executive control and
conscious perception by using online transcranial magnetic stimulation
(TMS). Additionally, a control (vertex stimulation) and an active condition
(right frontal eye field [FEF] stimulation) were included. Participants
performed a similar task that the one employed in the previous study.
A common aim of both studies was to explore the involvement of the SLF
I, II, and III in executive control modulations of conscious perception by
using diffusion-weighted imaging (DWI) tractography.
Results of the fMRI study demonstrated an interaction between executive
control and conscious perception in the functional coupling between some frontoparietal
regions, which were more strongly coupled for seen as compared to
unseen reports, but only when trials were Stroop-congruent. Additionally, the
microstructural properties of the left SLF II significantly correlated with the neural
interaction between executive control and conscious perception. The follow up TMS experiment demonstrated that two of such reported frontal regions, the right
SMA and the right FEF, were causally involved in the interaction between
executive control and conscious perception, but only when white matter
properties of the right SLF III or a frontal association tract (i.e. the left frontal
aslant tract) were taken into account. Participants with a greater integrity of the
tracts were sheltered from the TMS modulation. This suggest, at least, partially
shared frontal neural substrates for executive control and conscious perception.
In conclusion, this doctoral thesis provides new data for the understanding
of how executive control interacts with conscious perception and about the neural
mechanisms underlying these interactions. They support that the frontal lobe may
be a common neural substrate for executive attention and conscious perception.
They also emphasize the role of long-range white matter tracts, reinforcing
models based on distributed networks. Finally, results highlight the importance of
white matter in individual variability in cognitive measures and neuromodulation
effects, in healthy participants. Constantemente, recibimos mucha más información de la que podemos
procesar de forma consciente. Por tanto, es necesario disponer de un
mecanismo que seleccione la información relevante para nuestros objetivos (por
ejemplo, la supervivencia), filtrando la irrelevante. La atención se ha propuesto
como uno estos mecanismos, ya que prepara al organismo, selecciona y filtra la
información y controla los recursos de procesamiento. Esta heterogeneidad en
las funciones de la atención ha llevado a proponer modelos donde esta se
describe como un sistema compuesto por diferentes redes: alerta, orientación
espacial y control ejecutivo (Petersen & Posner, 2012). Algunas de estas redes
atencionales han demostrado afectar a la percepción consciente, modulando la
sensibilidad perceptual o el criterio de respuesta. Esto ha llevado a proponer la
existencia de una estrecha relación entre la atención y la percepción consciente,
promoviendo la búsqueda de sustratos neurales comunes entre ambos
procesos.
Los procesos atencionales involucran, en gran medida, regiones frontoparietales
(Fan et al., 2005). Por otra parte, algunas teorías proponen que la
percepción consciente emerge cuando la información es representada en redes
de largo alcance de regiones fronto-parietales (Dehaene et al., 2006). Sin
embargo, aunque la implicación de las regiones parietales en la percepción
consciente es ampliamente aceptada, en la actualidad existe un debate abierto
sobre el papel del lóbulo frontal (Boly et al., 2017; Odegaard et al., 2017).
Dentro de este contexto teórico y empírico, el objetivo principal de la
presente tesis fue estudiar el papel de las regiones frontales, y de los tractos de
sustancia blanca que las conectan con otras regiones parietales (las ramas dorsal, media y superior del fascículo longitudinal superior, SLF I, SLF II y SLF
III), en la relación entre atención y consciencia. En concreto, se estudió el papel
de la red de control ejecutivo, cuyas modulaciones de la percepción consciente
han sido menos exploradas. La red de control ejecutivo se pone en
funcionamiento en situaciones en que los esquemas de comportamiento
aprendidos no son útiles, porque la situación es nueva, difícil o peligrosa. Para
responder al objetivo de la tesis, se llevaron a cabo dos estudios:
En el primer estudio, se utilizó un diseño de resonancia magnética
funcional (fMRI) para explorar los sustratos neurales comunes al control
ejecutivo y la percepción consciente. Para ello, se empleó una tarea en la
que los participantes debían detectar la aparición de estímulos Gabor en
el umbral de consciencia, mientras respondían a una tarea Stroop con
ensayos incongruentes infrecuentes.
En el segundo estudio, exploramos el papel causal de una región frontal
(el área motora suplementaria derecha, SMA) en la interacción entre
control ejecutivo y consciencia perceptual, empleando estimulación
magnética transcraneal (TMS). Adicionalmente, se incluyó una condición
control (la estimulación del vertex) y una condición activa (la estimulación
del área ocular frontal derecha, FEF). En este estudio, los/as participantes
llevaron a cabo una tarea similar a la utilizada en el estudio anterior.
En ambos estudios, se exploró el papel del SLF I, II y III en las
modulaciones que el control cognitivo produce sobre la consciencia
perceptual, utilizando tractografía realizada sobre imágenes de difusión
por resonancia magnética (DWI). Los resultados del estudio de fMRI mostraron una interacción entre el
control ejecutivo y la consciencia perceptual en la conectividad funcional de
regiones fronto-parietales. Estas regiones estaban más coactivadas cuando
el estímulo Gabor era percibido que cuando no lo era, pero solo durante los
ensayos Stroop congruentes. Por otra parte, las propiedades
microestructurales del SLF II del hemisferio izquierdo correlacionaron con la
interacción neural entre el control ejecutivo y la consciencia. En el
experimento de TMS, dos de esas regiones (el SMA y el FEF derechos)
mostraron una implicación causal en la interacción entre el control ejecutivo
y la percepción consciente, pero solo cuando la estructura del SLF III derecho
o de un tracto de asociación frontal (el tracto oblicuo frontal izquierdo) fue
tenida en cuenta en los análisis. Las personas que mostraron más integridad
en estos fascículos, también demostraron menos efectos moduladores de la
TMS. Los resultados de ambos estudios sugieren la existencia, al menos, de
sustratos neurales parcialmente compartidos entre el control ejecutivo y la
conciencia perceptual.
En conclusión, la presente tesis doctoral proporciona nuevos datos
que nos ayudan a entender cómo el control ejecutivo interacciona con la
consciencia, y los mecanismos neurales que soportan estas interacciones.
Los resultados apoyan que el lóbulo frontal pueda ser una de las regiones
donde se encuentren tales sustratos comunes. También destacan el papel
que los fascículos de sustancia blanca de largo alcance pueden tener en la
atención y la consciencia, lo que apoya aquellos modelos basados en redes
distribuidas. Finalmente, los resultados sugieren la influencia de la sustancia blanca en la variabilidad individual en medias cognitivas y de
neuromodulación, incluso en participantes sanos.