Coloraciones cosméticas y bacterias en contextos de selección sexual de abubillas y calaos Díaz Lora, Silvia Martín-Vivaldi Martínez, Manuel Lorenzo Martínez Bueno, Manuel Universidad de Granada. Programa de Doctorado en Biología Fundamental y de Sistemas Coloraciones cosméticas Bacterias Selección sexual Abubillas Calaos Cosmetic colorations Bacteria Sexual selection Hoopoes Hornbills Este trabajo ha sido posible gracias a la concesión de una “Ayuda para contratos predoctorales para la formación de doctores 2014” del Ministerio de Economía y Competitividad (BES-2014-069116), y a la financiación del Ministerio de Ciencia, Innovación y Universidades y fondos FEDER (CGL2013-48193-C3-1-P, CGL2017-83103-P). Esta tesis ha sido desarrollada en el Departamento de Zoología de la Facultad de Ciencias de Granada. Las bacterias son simbiontes habituales de macroorganismos con los que, en muchas ocasiones, forman asociaciones mutualistas, en las que tanto el simbionte como el hospedador obtienen beneficios. Uno de los beneficios que los hospedadores pueden obtener de las bacterias simbiontes es la protección frente a un amplio abanico de patógenos, mediante el aporte de sustancias defensivas que las bacterias sintetizan para su competencia con otros microorganismos. La comunidad microbiana asociada al hospedador puede ser diferente entre individuos de la misma especie y, en consecuencia, ser una propiedad que cause diferencias en las capacidades de esos individuos. Estas diferencias podrían ser de interés para las potenciales parejas y, en tal caso, seleccionarse la producción de señales asociadas a ese tipo de calidad. De esta manera, la calidad del microbioma de un individuo podría ser la información transmitida por algunas señales sexuales existentes en los hospedadores de bacterias beneficiosas. Dado que la evolución y mantenimiento de las señales depende de la fiabilidad de la información transmitida, sería de esperar que en este escenario surgieran señales dependientes de las propias bacterias simbiontes que se poseen, a través de los colores u olores causados por los metabolitos de las bacterias. Un ejemplo de ello podrían ser las aves del orden Upupiformes, como la abubilla europea (Upupa epops) y la abubilla arbórea africana (Phoeniculus purpureus). Estas especies presentan propiedades especiales en las secreciones de su glándula uropigial. Se sabe que albergan bacterias productoras de sustancias antimicrobianas en la glándula uropigial y se ha comprobado experimentalmente que esos simbiontes son responsables de algunas propiedades de la secreción como el color y la presencia de compuestos químicos volátiles. La existencia de simbiontes en la secreción uropigial de las aves podría ser un fenómeno más extendido. Por ejemplo, en el orden Bucerotiformes, clado hermano de las abubillas formado por 61 especies de calaos, algunas especies presentan secreciones uropigiales coloreadas (amarillentas), que usan para teñir distintas partes de su cuerpo, posiblemente con una función ornamental. Sin embargo, hasta el momento se desconoce si las secreciones uropigiales pigmentadas de los calaos están vinculadas a la presencia de comunidades microbianas de la glándula uropigial, tal y como se ha descrito en las abubillas. En esta tesis se estudia la hipótesis de que las secreciones coloreadas, tanto de la abubilla europea como de los calaos, funcionan como señales de calidad usadas por los portadores para transmitir información sobre la comunidad de simbiontes que albergan en sus glándulas uropigiales. Las señales sexuales pueden actuar antes (para conseguir pareja) o después del apareamiento (para conseguir una mayor inversión parental de la pareja). Tanto las abubillas como los calaos tienen un estricto reparto de tareas reproductivas entre los dos sexos, encargándose exclusivamente las hembras de la incubación y cuidados de los pollos mientras son pequeños, y aportando los machos todo el alimento que las hembras y los pollos consumen en ese periodo. Por ello, el éxito reproductivo de ambos miembros de la pareja está muy vinculado y es esperable que la inversión reproductora de ambos dependa de la calidad de su pareja. En los calaos, las secreciones teñidas son usadas por los dos sexos desde antes del emparejamiento y por tanto podrían actuar como señales pre-emparejamiento. Sin embargo, en las abubillas, las secreciones coloreadas y cargadas de bacterias solo están presentes en las hembras, y solo las desarrollan después del emparejamiento, durante el periodo que pasan dentro del nido. Por tanto, en este caso podrían funcionar como señales post-emparejamiento de las hembras dirigidas a conseguir una mayor inversión parental de los machos. Además, el hecho de que la asociación con bacterias en esta especie sea temporal y esté vinculada al hábitat del nido, plantea la duda de cómo obtienen su bacterioma en cada temporada. Una posibilidad sería la adquisición de simbiontes que puedan quedar en reservorios en los nidos usados por otras abubillas los años anteriores. En tal caso sería beneficioso para las abubillas ser capaces de detectar esos nidos y seleccionarlos para la nidificación. Los tres objetivos generales planteados en esta tesis están destinados a comprobar tres predicciones de la hipótesis de que las glándulas de abubillas y calaos albergan comunidades de bacterias simbiontes diferentes entre individuos y que se han seleccionado señales para transmitir su calidad: (I) Las abubillas pueden incorporar a su glándula bacterias beneficiosas del material de nidos reutilizados, y por ello seleccionarían nidos previamente usados por otras abubillas. (II) Las propiedades de la secreción de las hembras de abubilla son usadas por los machos para inferir la calidad de las hembras y por ello realizarán un esfuerzo reproductor mayor cuando están emparejados con hembras que poseen secreciones de mayor calidad. (III) Las secreciones uropigiales pigmentadas de los calaos mostrarán evidencias de estar pobladas por bacterias más frecuentemente que las no pigmentadas. A continuación se exponen los antecedentes, los métodos de estudio utilizados y los resultados principales obtenidos, para cada predicción por separado. Bacteria are common symbionts of macro-organisms frequently establishing mutual associations, in which both the symbiont and the host get benefits. One of the benefits that the hosts can obtain from the symbiotic bacteria is the protection against a wide range of pathogens, by means of the contribution of defensive substances that the bacteria synthesize for their competition with other microorganisms. The microbial community associated with the host may be different between individuals of the same species and, consequently, be a property that causes differences in the abilities of those individuals. These differences could be of interest to potential partners and, in this case, the production of signals associated with that type of quality can be selected. In this way, the quality of an individual's microbiome could be the information transmitted by some existing sexual signals in hosts of beneficial bacteria. The evolution and maintenance of the signals depends on the reliability of the information transmitted . In this scenario, it would be expected the evolution of signals dependent on the symbiotic bacteria hosted, through the colours or odours caused by the metabolites of the bacteria An example could be the birds of the order Upupiformes, such as the European hoopoe (Upupa epops) and the African woodhoopoe (Phoeniculus purpureus). These species have special properties in the secretions of their uropygial glands. It is known that they harbor bacteria producing antimicrobial substances in the uropygial gland and it has been shown experimentally that these symbionts are responsible for some of the properties of the secretion, such as its colour and the presence of volatile chemical compounds in their composition. The existence of symbionts in the uropygial secretion of birds could be a more widespread phenomenon. For example, in the order Bucerotiformes, a sister clade of the hoopoes, formed by 61 species of hornbills, some species have coloured (yellowish) uropygial secretions, which they use to stain different parts of their body, possibly with an ornamental function. However, it is unknown if the pigmented uropygial secretions of the hornbills are linked to the presence of microbial communities in the uropygial gland, as described in hoopoes. In this thesis, we study the hypothesis that coloured secretions, both of the European hoopoe and of the hornbills, function as quality signals that they use to transmit information about the community of symbionts associated to their uropygial glands. Sexual signals can act before (to get a partner) or after mating (to get a greater parental investment of the partner). Both, hoopoes and hornbills, have a strict distribution of roles between the two sexes. Only females incubate and take care of the nestlings while they are small, and the males provide all the food that the females and the nestlings need in that period. Therefore, the reproductive success of both members of the couple is closely linked and it is expected that the reproductive investment of both depend on the quality of their partner. In hornbills, stained secretions are used by both sexes throughout the year, and therefore they could act as pre-mating signals. However, in the hoopoes, the coloured and secretions loaded with bacteria are only present in the females, and they only develop them after pairing, during the period they are inside the nest. Therefore, in this case they could function as post-mating signals of females to obtain a greater parental investment of males. In addition, the fact that the association with bacteria in hoopoes is temporary and is linked to the nest habitat, raises the question of how they obtain their bacterioma in each season. One possibility would be the acquisition of symbionts that may remain in reservoirs in the nests used by other hoopoes the previous years. In such a case, it would be beneficial for the hoopoes to be able to detect those nests and select them for nesting. The three general objectives of this thesis intend to test three predictions of the hypothesis that the uropygial glands of hoopoes and hornbills harbour communities of different symbiotic bacteria between individuals and that signals have been selected to show their quality: (I) Hoopoes can incorporate into their gland beneficial bacteria from the material of reused nests, and thus they would select nests previously used by other hoopoes. (II) The properties of the secretion the female hoopoes are used by the males to infer the quality of the females. Therefore males will make a greater reproductive effort when they are paired with females that have higher quality secretions. (III) The pigmented uropygial secretions of hornbills will show evidence of presence of bacteria more frequently than the non-pigmented ones. Background, methods used, and main results obtained, are indicated below for each prediction separately. 2022-05-06T08:03:25Z 2022-05-06T08:03:25Z 2022 2020-03-02 info:eu-repo/semantics/doctoralThesis Díaz Lora, Silvia. Coloraciones cosméticas y bacterias en contextos de selección sexual de abubillas y calaos. Granada: Universidad de Granada, 2022. [http://hdl.handle.net/10481/74726] 9788411173292 http://hdl.handle.net/10481/74726 eng spa http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/3.0/es/ info:eu-repo/semantics/openAccess Atribución-NoComercial-SinDerivadas 3.0 España Universidad de Granada