Inversión parental en la abubilla, (Upupa epops), escenarios de conflicto y cooperación

Abstract

Los pollos de las aves altriciales necesitan cuidados parentales desde la misma eclosión, ya que su estado de desarrollo impide que puedan valerse por sí mismos. La reproducción en estas aves es un evento en el que el nido juega un papel central. En él se localizan huevos y pollos y ambos padres deben de cooperar e invertir en los consiguientes cuidados parentales. La provisión de alimento por parte de los progenitores es crucial para la supervivencia y crecimiento de sus pollos en el nido y constituye una parte sustancial de los costes del cuidado parental. Además, los padres deben equilibrar la asignación de alimentos entre ellos y su descendencia para maximizar su éxito reproductivo a lo largo de la vida. Esto lleva a un compromiso entre la inversión en el aprovisionamiento de la descendencia frente al mantenimiento propio y la reproducción futura. En este escenario de inversión y de costes y beneficios, donde los cuidados son biparentales, se producen conflictos relativos a cuánto invierte cada progenitor (el conflicto sexual), entre los intereses de la descendencia y el de los padres (el conflicto paterno-filial), y la competencia entre los mismos pollos por acaparar la atención, cuidados y alimentos de los padres (el conflicto entre hermanos). En esta tesis se explora estos conflictos evolutivos en una población de abubillas (Upupa epops) mantenidas en cautividad desde 2008. Una configuración experimental en cautividad y la abubilla como especie modelo tienen numerosas ventajas. La abubilla es un modelo excelente para probar hipótesis sobre estos conflictos y sus decisiones en el reparto de alimento por varios motivos. Es una especie que se comporta como forrajeador de un lugar central y, además, solo puede cargar una presa en el pico por viaje. Para maximizar la ganancia neta de energía por viaje al nido, los padres deberán de ser selectivos con las presas que lleva al nido y con las presas que utiliza para su propio mantenimiento. Por lo tanto, los padres pueden tener que seleccionar presas grandes o más digeribles para sus pollos, mientras reservan presas más pequeñas o menos digeribles para ellos mismos. Ambos progenitores tienen además diferentes papeles durante la reproducción, ya que difieren en tareas, costes reproductivos y estrategias de forrajeo. Por lo tanto, el valor de cada presa para cada sexo puede cambiar a lo largo del período de cuidado de los pollos e influenciar en las decisiones de si esa presa se utiliza para autoalimentarse, para entregar a la descendencia y, en último lugar, en cómo asignar esta presa entre sus pollos. Son especies con una marcada asincronía de eclosión, es decir, con pollos de diferentes edades y tamaños donde la asignación de alimento está sesgada hacia los pollos de mayor tamaño. Cuando las condiciones ambientales no son las idóneas, la petición de los pollos más pequeños es ignorada y se suele seguir la estrategia de la reducción de nidada, muriendo los pollos más pequeños de inanición. Por tanto, la asignación de presas dentro de la nidada estará influenciada por esta jerarquía de tamaños y sobre todo por la disponibilidad de alimento en el nido. Es una especie de vida relativamente corta que se reproduce varias veces en y entre temporadas de cría. En estas especies el valor de la nidada actual es alto, por lo que tienden a preservar la inversión en la reproducción a expensas de su propia condición, así que también influirá en como reparten las presas, especialmente cuando el alimento escasea. Y, por último, la abubilla se reproduce con éxito en cautividad. Esta circunstancia nos permite que podamos manipular de forma precisa la cantidad y calidad de alimento que recibe la familia creando condiciones de escasez y abundancia. Y permite seguir el destino final de cada una de las presas que los padres manipulan, registrando todas las decisiones parentales. En este contexto experimental, la hipótesis general es que las condiciones del nido y la disponibilidad de alimento afectarán a las decisiones de aprovisionamiento de forma diferencial a cada progenitor. En esta tesis, realizamos un primer experimento donde alimentamos a la familia de abubillas ad libitum (abundancia) o reduciendo la alimentación de cada familia a un 60% (escasez). El experimento lo realizamos en dos fases del periodo de pollos (fase temprana y fase tardía de pollos) y aportamos presas que varían en calidad y tamaño. Con respecto a las decisiones parentales de reparto de alimento entre ellos y la descendencia, los resultados mostraron que, en las dos fases de pollos, ambos progenitores suministraron presas de mayor calidad a los pollos, ingiriendo ellos las de menor digestibilidad o tamaño, dependiendo de la fase. Estos resultados apoyan las expectativas de los forrajeadores de un lugar central, ya que los adultos suministraron las mejores presas a los pollos. Sin embargo, cuando la disponibilidad de alimento fue limitada, los progenitores en ambas fases no redujeron la cantidad de biomasa que ellos consumían. En cambio, los pollos sí experimentaron una reducción en la biomasa consumida, pero solo en la fase tardía de pollos. En este caso, las abubillas no siguieron una estrategia típica de una especie de vida corta, ya que ambos se aseguraron su alimentación en condiciones de escasez en detrimento de sus pollos. Esta repuesta atípica puede deberse a las limitaciones energéticas de esta especie, que tiene grandes áreas de forrajeo y un período prolongado de estancia de los pollos en el nido. Por otro lado, las hembras mostraron una respuesta más flexible que los machos a los cambios en la disponibilidad de alimento. Mientras los machos no cambiaron su patrón de consumo de presas, las hembras consumieron una mayor proporción de presas al final del periodo reproductor. Estas respuestas dependientes del sexo podrían estar relacionadas con la diferente inversión en cuidados parentales en esta fase, en la que los machos cuidan de los volantones hasta su independencia y las hembras se preparan para una segunda nidada. Con respecto a la asignación de presas por parte de la hembra en la fase temprana de pollos, el rango de los pollos (pista de tamaño) y los componentes de la petición relacionados con el tamaño explicaron la asignación de las cebas en los nidos de abubilla. La intensidad del comportamiento petitorio fue igual para todos los pollos y no influyó en las decisiones de reparto, reflejando señales de hambre. Las hembras alimentaron preferentemente a los pollos grandes ignorando a los más pequeños, independientemente del tratamiento de abundancia o escasez, aunque esta tendencia aumentó en condiciones de escasez de alimento. Igualmente, la probabilidad de que un pollo sea alimentado en condiciones de escasez aumentaba cuando ningún pollo más grande pedía. El que no haya un cambio en la asignación de presas según la disponibilidad de alimento puede deberse a dos razones. La primera es que, en esta fase temprana de pollos, el experimento se realizó con presas pequeñas por lo que los padres podrían no haber conseguido saciar a los pollos grandes, estando todos los pollos hambrientos y pidiendo con la misma intensidad. En este caso la hembra alimenta según la pista del tamaño. Por otra parte, los pollos pequeños podrían estar destinados a morir, aunque hubiera suficiente comida, incluso sirviendo de comida a los hermanos mayores, como se ha visto en trabajos anteriores. Estos resultados sugieren que transportar presas grandes capaces de saciar temporalmente a los pollos grandes, podría aumentar las perspectivas de supervivencia de los pollos más pequeños y, por lo tanto, aumentar el éxito del volantón. El parasitismo de cría no solo supone un coste reproductivo por criar a un pollo de otra especie, sino que además cambia las condiciones y el contexto social del nido. El pollo parásito, para obtener cuidado parental del hospedador, debe explotar los sistemas de comunicación entre padres e hijos, sintonizando sus llamadas de petición con la de sus hermanos adoptivos, para así poder competir por el alimento dentro de la nidada. Por su parte, los padres pueden haber desarrollado defensas tales como el reconocimiento del pollo parásito. El críalo (Clamator glandarius) es un parásito de cría cuyo hospedador principal es la urraca (Pica pica), pero también puede usar hospedadores que anidan en agujeros de tamaño mediano, como grajillas (Corvus monedula) y chovas (Pyrrhocorax pyrrhocorax). La abubilla anida en cavidades y sigue una estrategia de reducción de nidada, como lo hacen los hospedadores del críalo, y alimenta a sus pollos con insectos, una dieta adecuada para este parásito de cría. En un segundo experimento, comprobamos si la abubilla, siendo un potencial hospedador del críalo, presenta defensas después de la fase de huevo, ya que la abubilla no expulsa huevos foráneos del nido. Para ello, en los nidos de abubilla en cautividad, añadimos pollos de críalo, creando nidos con sólo críalos y nidos mixtos con abubillas y críalos. Mientras los pollos de críalo estuvieron dentro del nido, las abubillas los alimentaron de forma similar a como lo hacían con sus propios pollos. Sin embargo, en la fase de volantones, ya fuera del nido, las abubillas de nidos mixtos alimentaron con menor frecuencia a los volantones de críalos que a los de abubilla, y los adultos se acercaron más a menudo a alimentar a los volantones de abubilla que a los de críalo. Además, la supervivencia de los volantones de críalo, tanto en las nidadas mixtas como en las de sólo críalos, fue significativamente menor que la de los volantones de abubilla. Estos resultados sugieren que las abubillas discriminarían a los volantones de críalo, con o sin comparación directa con sus propios volantones. Sin embargo, la supervivencia de algunos críalos sugiere que las abubillas no han alcanzado defensas altamente eficientes. Por tanto, otros rasgos de la estrategia vital que dificultan el parasitismo de los críalos (dificultad de encontrar nidos por el parásito y/o dificultad de acceso al nido para poner el huevo) podrían explicar las bajas tasas de parasitismo y los bajos niveles de defensas de esta especie potencialmente hospedadora.

Nestlings of altricial birds require parental care from hatching due to their developmental stage, which prevents them from self-feeding. Reproduction in these birds focus around the nest, where eggs and nestlings are situated. Both parents must collaborate and invest in subsequent parental care. Food provision by parents is critical for the survival and growth of nestlings, constituting a substantial portion of parental care costs. Additionally, parents must balance food allocation between themselves and their offspring to maximize lifetime reproductive success. This results in a trade-off between investing in offspring provisioning versus self-maintenance and future reproduction. In this biparental care context, conflicts arise regarding each parent's investment (sexual conflict), the interests of offspring versus parents (parent-offspring conflict), and competition among nestlings for parental attention, care, and food (sibling competition). This thesis explores these evolutionary conflicts in a captive population of hoopoes (Upupa epops) since 2008. An experimental setup in captivity, with the hoopoe as a model species, offers several advantages. The hoopoe is an excellent model for testing hypotheses about these conflicts and their food allocation decisions for several reasons. The hoopoe is a central place forager, capable of carrying only one prey item per trip. To maximize net energy gain per trip to the nest, parents must be selective in the prey they bring to the nest for their nestlings and for their own consumption. Therefore, parents should choose larger or more digestible prey for their nestlings, while reserving smaller or less digestible prey for themselves. Furthermore, both parents have different roles during reproduction, differing in tasks, reproductive costs, and foraging strategies. Hence, the value of each prey item for each sex may change throughout the nestling period, influencing decisions on whether the prey is used for self-feeding, delivery to offspring, and ultimately, how to allocate this prey among their nestlings. Additionally, the hoopoe presents a marked hatching asynchrony with nestlings of different ages and sizes, where food allocation is biased towards the larger nestlings. In harsh environmental conditions, begging by smaller nestlings is often ignored, and hence, parents follow a brood reduction strategy and smaller nestlings die by starvation. Therefore, prey allocation within the brood is influenced by this size hierarchy and, especially, by the food availability. The hoopoe is also a relatively short-lived species that breeds multiple times within and between breeding seasons. In this species, the current brood holds high value, leading hoopoes to preserve investment in this breeding attempt at the expense of their own condition, influencing how they distribute prey, especially in times of scarcity. Finally, hoopoes breed successfully in captivity, enabling precise manipulation of the quantity and quality of food received by the family, creating conditions of both scarcity and abundance. This experimental setup allows tracking the final destiny of each prey that parents manipulate, recording every parental decision from capture to consumption of each prey. In this experimental context, the general hypothesis is that nest conditions and food availability differentially affect provisioning decisions of each parent. In this thesis, we conducted a first experiment where we provided the hoopoe family with food ad libitum (abundance) or reduced each family's food to 60% (scarcity). The experiment took place in two stages of the nestling period (early and late nestling stage), and we provided prey varying in quality and size. Regarding parental decisions on food allocation between parents and nestlings, both parents supplied the highest quality prey to the nestlings in both nestling stages, while ingesting those of lower digestibility or size, depending on the phase. These results confirm the expectations for a central-place forager, as adults provided the best prey to the nestlings. However, when food availability was limited, parents in both stages did not reduced the amount of biomass they consumed. In contrast, nestlings experienced a reduction in consumed biomass, but only in the late nestling stage. In this stage, hoopoes did not follow the typical strategy of a short-lived species, as both parents ensured food for self-consumption under scarce conditions, to the detriment of their nestlings. This atypical response may be due to the energetic limitations of this species, which has large home ranges and a prolonged nestling period. Females exhibited a more flexible response to changes in food availability than males. While males did not alter their prey consumption pattern, females consumed a higher proportion of prey at the end of the reproductive period. These sex-dependent responses could be related to different investments in parental care at this stage, with males caring for fledglings until independence and females preparing for a second brood. Regarding female decisions in prey allocation at the early nestling stage, nestling rank (size cue) and size-related components of begging explained food allocation in hoopoe nests. The intensity of begging behavior was similar for all nestlings and did not influence allocation decisions, reflecting hunger signals. Females preferentially fed larger nestlings while ignoring smaller ones, regardless of abundance or scarcity treatment, although this tendency significantly increased under scarcity conditions. Similarly, the probability of a nestling being fed in scarcity increases when a larger nestling did not beg for food. The lack of change in prey allocation according to food availability may be due to two reasons. First, at the early nestling stage, the experiment was performed with small prey, preventing parents from satiating larger nestlings, and hence, all nestlings were hungry and demanding at the same intensity. In this case, hoopoe females fed according to size cues. On the other hand, the smaller nestlings could be destined to die, even with enough food, or they might serve as food for the larger siblings, as shown in previous works. These results suggest that carrying large prey that temporarily satiates larger nestlings could increase the survival prospects of smaller ones, thereby enhancing fledging success. Brood parasitism not only incurs reproductive costs of rearing a nestling of another species but also results in changes in the conditions and social context of the brood. The parasitic nestling, to receive parental care from its host, must exploit parentoffspring communication systems, tuning its calls to its hosting siblings for successful competition for food within the brood. Host parents may evolve defenses such as recognition of the parasitic nestling. The great spotted cuckoo (Clamator glandarius) is a brood parasite whose primary host is the magpie (Pica pica). Still, it parasitizes other medium-sized hole-nesting hosts such as jackdaws (Corvus monedula) and choughs (Pyrrhocorax pyrrhocorax). Hoopoes, nesting in cavities and employing a broodreduction strategy similar to other hosts, feed their nestlings with insects, making them suitable hosts for this brood parasite. In a second experiment, we tested whether the hoopoe, a potential host of the great spotted cuckoo, showed defenses after the egg stage since the hoopoe does not reject foreign eggs from the nest. For this purpose, we introduced great spotted cuckoo nestlings into hoopoe nests in captivity, creating broods with only cuckoo nestlings and mixed broods with both hoopoes and cuckoo nestlings. While the cuckoo nestlings were inside the nest, the hoopoes fed them similarly to their own nestlings. However, in the fledgling stage, already outside the nest, hoopoes from mixed broods fed cuckoo fledglings less frequently than hoopoe fledglings, and adults came more often to feed hoopoe fledglings than cuckoo ones. Moreover, the survival of cuckoo fledglings in both mixed and only cuckoo broods was significantly lower than that of hoopoe fledglings. These results suggest that hoopoes could discriminate against cuckoo fledglings, with or without a direct comparison to their own fledglings. However, the survival of some cuckoo fledglings suggests that hoopoes have not evolved highly efficient defenses. Therefore, other life history traits hindering cuckoo parasitism (difficulty in finding nests by the parasite and/or difficulty in accessing the nest to lay the egg) could explain the low parasitism rates and low levels of defenses in this potential host species.