Microbiota asociada a la glándula uropigial de aves; diversidad y funciones en escenarios de parasitismo y comunicación social

Abstract

Los animales han evolucionado en ambientes dominados por microorganismos, con los que mantienen relaciones tanto de parasitismo, como de comensalismo, e incluso de mutualismo, en las que ambos, el microorganismo simbionte y el hospedador se benefician de la interacción. Estos microorganismos mutualistas son, en muchas ocasiones, necesarios para la supervivencia y reproducción de los animales, facilitando o realizando funciones esenciales tales como la digestión de nutrientes, la síntesis de vitaminas, la activación y mantenimiento del sistema inmune, la producción de compuestos volátiles que median en la comunicación del individuo, la protección frente a patógenos, etc. Dado los beneficios derivados de adquirir y mantener una comunidad bacteriana adecuada, los caracteres de los animales que permitan ensamblar una microbiota óptima adaptada a su medio deberían estar sujetos a selección natural. Los animales pueden empezar a adquirir estas bacterias durante la etapa embrionaria, y seguir incorporando simbiontes a lo largo de su vida. Algunos simbiontes se transmiten verticalmente, es decir, de padres a hijos, generalmente en las primeras etapas de vida. Sin embargo, la adquisición de bacterias directamente del ambiente (transmisión horizontal) en el que se incluyen los individuos con los que se mantiene un contacto físico (ambiente social) es también importante para el ensamblaje de una microbiota adecuada, ya que permite que la microbiota se pueda adaptar a las características del ambiente dónde vive el animal de forma plástica. Uno de los principales beneficios que los animales obtienen de la interacción con la microbiota simbionte que se desarrolla dentro o sobre su cuerpo es la defensa contra microorganismos patógenos. Algunas bacterias producen sustancias antibióticas que pueden impedir el crecimiento y desarrollo de microorganismos potencialmente patógenos, evitando así infecciones tanto en el propio individuo, como en su descendencia. En algunos animales estas bacterias pueden incluso desarrollarse o cultivarse en glándulas especializadas, como puede ser la glándula uropigial de las aves. La secreción uropigial contiene compuestos con propiedades antimicrobianas y, recientemente se ha visto en las abubillas (Upupa epops) que esta capacidad antimicrobiana es debida, al menos en parte, a las bacterias simbiontes que se desarrollan en su glándula. En las últimas décadas se han ido aislando bacterias asociadas a esta glándula o a su secreción en distintas especies de aves, lo que abre la posibilidad de que las relaciones mutualistas entre las bacterias simbiontes productoras de sustancias antimicrobianas asociadas a la glándula uropigial y sus hospedadores, esté más extendida entre la filogenia de las aves de lo que conocíamos hasta el momento. Por tanto, si las características antimicrobianas de estas bacterias estuvieran mediando en la defensa de sus hospedadores contra microorganismos patógenos, cabría esperar que existiera una variación entre especies y que tanto la microbiota como sus características se ajustaran al riesgo de sufrir infecciones patógenas por sus hospedadores. Las bacterias simbiontes en los animales, además, también tienen un rol importante en la comunicación tanto inter- como intraespecífica, por ejemplo, mediante la producción de compuestos volátiles que los receptores perciben mediante el olfato. Este es el caso de las bacterias asociadas a la glándula uropigial de diversas especies de aves, pero, en la abubilla, el papel de las bacterias de la glándula uropigial no se limita a una posible comunicación olfativa, sino que también desempeñan un papel crucial en la comunicación visual entre machos y hembras. La coloración de la secreción uropigial de las abubillas depende de la comunidad bacteriana que en ella se desarrolla, y las hembras utilizan esta secreción coloreada como sustancia cosmética para impregnar sus huevos y, de esa forma, señalizar a los machos su calidad y la de su descendencia. En general, la coloración cosmética mediada por la glándula uropigial de las aves se ha estudiado, principalmente, en contextos de selección sexual, con solo algún ejemplo en contextos de comunicación paterno-filial. Los pollos de las especies altriciales muestran sus bocas de coloraciones llamativas a sus padres durante el reparto de cebas, y así señalizan su calidad genética o necesidades a corto plazo. Esta coloración podría modificarse o potenciarse si los pollos utilizaran la secreción uropigial, que puede ser transparente o coloreada al ojo humano, como sustancia cosmética para maquillar sus bocas. Si lo hicieran, los pollos estarían transmitiendo, no solo la información proveniente de la coloración de sus bocas, sino también la información derivada de la coloración de su secreción uropigial. Si en el resto de especies de aves más allá de la abubilla la coloración de la secreción uropigial también dependiera, en parte, de la microbiota asociada a esta glándula, estas bacterias estarían desempeñando un papel crucial en la comunicación visual intraespecífica, más concretamente entre padres e hijos. Los objetivos de esta tesis se encuadran en estos contextos de defensa contra microorganismos patógenos y de comunicación entre padres e hijos. En ella estudiamos el posible papel que pueden desempeñar las bacterias en algunas funciones ya conocidas de la glándula uropigial de las aves.

La tesis consta de dos partes bien diferenciadas. En la primera, mediante un estudio interespecífico, exploramos la hipótesis de que las bacterias de la glándula uropigial intervienen en la defensa contra patógenos produciendo compuestos antimicrobianos que se suman a las defensas propias del animal.

En la segunda parte de la tesis, mediante aproximaciones experimentales usando como especie modelo el estornino negro (Sturnus unicolor), estudiamos la hipótesis de que las bacterias, a través de la producción o modificación de la coloración de la secreción uropigial, pueden intervenir en los procesos de comunicación intraespecífica, concretamente entre padres e hijos.

En su conjunto, los resultados de esta tesis evidencian importantes funciones de la comunidad bacteriana asociada a la glándula uropigial de las aves, y apoyan la hipótesis general de que estas bacterias desempeñan un papel fundamental en las funciones que ya habían sido sugeridas para esta glándula. Esta microbiota, por un lado, protege a los individuos de infecciones por microorganismos patógenos mediante la producción de sustancias con propiedades antimicrobianas, y, por otro, interviene en la comunicación intraespecífica entre padres e hijos, mediante la modificación de la coloración de la secreción.

Animals have evolved in a world dominated by microorganisms, engaging in relationships ranging from parasitism and commensalism to mutualism, where both the symbiotic microorganism and the host benefit from the interaction. These microorganisms often play important roles in the survival and reproductive success of animals, by facilitating or carrying out essential functions such as nutrient digestion, synthesizing vitamins, activating and maintaining the immune system, producing volatile compounds involved in animal communication, defending against pathogen infections, etc. Due to the benefits derived from acquiring and maintaining a suitable bacterial community, animal characteristics that allow the assembly of a bacterial community adapted to the environment should be under selection. Animals initiate the acquisition of their microbiota during the embryonic stage, continuing to acquire symbionts throughout their lives. Some bacterial symbionts are vertically transmitted from parents to offspring, typically during early life stages. However, acquiring symbionts directly from the environment in which animals develop (horizontal transmission), including individuals with whom they maintain physical contact (social environment) is also important for assembling an appropriate microbiota, since it allows the microbiota to adjust to the specific environmental characteristics in which the animal lives. One of the main benefits that animals obtain from the interaction with symbiotic microbiota, either within or on their body, is the defence against pathogenic microorganisms. Some bacteria produce antibiotic substances that impede the growth and development of potentially harmful microorganisms, thereby preventing infection in the individual or their offspring. In some animals, these bacteria thrive in specialized glands, such as the uropygial gland of birds. Specific compounds of the uropygial secretion have antimicrobial properties, and, recently, it was discovered in the Euorpean hoopoe (Upupa epops) that bacterial symbionts developing in their uropygial glands contribute, at least partially, to these antimicrobial properties. Over the past few decades, several bacterial strains have been isolated from the gland or its secretion in different bird species, which opens de possibility that the mutualistic interactions among gland-associated bacterial symbionts, producing antimicrobial substances, and their host might be more widespread than previously thought. Therefore, if the antimicrobial properties of these bacteria contribute to the host defences against pathogenic microorganisms, we would expect interspecific variations and an adjustment in the associated microbiota based on the risk of pathogenic infections experienced by their host. Symbiotic bacteria in animals also play an important role in both inter- and intraspecific communication, for instance, by producing volatile compounds perceived by receptors through smell. This is the case of several bird species, however, in the hoopoe the role of uropygial gland bacteria extends beyond potential olfactory communication; they also play a crucial role in visual communication between males and females. The colouration of the hoopoe's uropygial secretion depends on the bacterial community that develops within the gland, and females use this coloured secretion as a cosmetic substance to stain their eggs, thus signalling the quality of both themselves and their offspring to males. In general, cosmetic colouration mediated by the uropygial gland of birds has been studied mainly in contexts of sexual selection, with only few examples in contexts of parent-offspring communication. Nestlings of altricial bird species display brightly coloured mouths to their parents when begging, signalling their genetic quality or short-term needs. This colouration could be modified or enhanced if nestlings used the uropygial secretion, which can be transparent or coloured to the human eye, as a cosmetic substance to make up their mouths. If so, nestlings would convey not only information from the colouration of their mouths but also information from the colouration of their uropygial secretion. If in bird species beyond the hoopoe the colouration of the uropygial secretion also depended, partially, on the associated microbiota, these bacteria would play a crucial role in intraspecific visual communication, specifically between parents and offspring.

The aims of this thesis are framed within these contexts of defence against pathogenic microorganisms and parent-offspring communication. We studied the possible role that bacteria might play in some known functions of the uropygial gland of birds. The thesis consists of two distinct parts. In the first part, through an interspecific study, we explore the hypothesis that uropygial gland bacteria contribute to defence against pathogens by producing antimicrobial compounds that complement the animal's own defences.

In the second part of the thesis, through an experimental approach using the spotless starling (Sturnus unicolor) as a model species, we studied the hypothesis that bacteria, by producing or altering the uropygial secretion colouration, may be involved in intraspecific communication processes, specifically between parents and their offspring.

Overall, the findings of this thesis demonstrate the importance of the bacterial community associated with the uropygial gland of birds and support the general hypothesis that these bacteria have a fundamental role in the functions previously suggested for this gland. This microbiota, on one hand, protect birds from infections caused by pathogenic microorganisms by producing substances with antimicrobial properties; and on the other hand, mediate in the intraspecific communication between parents and offspring by modifying the colouration of the secretion.