Heterogeneidad ambiental y evolución del tamaño de puesta en el herrerillo común (Cyanistes caeruleus) : testando la hipótesis de la adaptación local

Abstract

La heterogeneidad ambiental es responsable de la existencia de hábitats de distinta calidad para las especies, los cuales ejercen presiones selectivas diferentes que acabarán moldeando el genotipo y, por ende, el fenotipo de los organismos. Los modelos evolutivos clásicos consideran la heterogeneidad ambiental a gran escala, junto a la existencia de barreras geográficas, como uno de principales promotores para la divergencia adaptativa. Sin embargo, las últimas investigaciones muestran que la heterogeneidad ambiental a pequeña escala espacial y la dispersión no aleatoria también promueven la diferenciación genética y fenotípica de las poblaciones, conduciendo incluso a situaciones de adaptación local.

El objetivo de esta tesis es documentar el efecto de la heterogeneidad ambiental a pequeña escala espacial sobre la dinámica evolutiva de una población salvaje de herrerillo común (Cyanistes caeruleus). Se caracterizaron diversos factores abióticos y bióticos de distintas formaciones boscosas adyacentes, que forman un continuo de hábitats y se sitúan a lo largo de las dos laderas enfrentadas de un valle, y se analizó cómo dicha heterogeneidad ambiental a tan pequeña escala espacial promueve la divergencia adaptativa de las poblaciones y modula un tamaño de puesta óptimo dependiente del hábitat. Para ello, esta tesis se ha dividido en dos bloques. El primero versa sobre cómo la heterogeneidad ambiental modula el fenotipo de la descendencia, mientras que el segundo bloque trata sobre cómo dicha heterogeneidad ambiental, junto a una dispersión no aleatoria, ha promovido la divergencia genética y fenotípica de las poblaciones de herrerillo común, además de demostrar la evolución de un tamaño de puesta óptimo distinto y localmente adaptado según el tipo de hábitat.

Los bosques que se extienden a lo largo del valle supusieron diferentes presiones selectivas para los herrerillos reproductores, ya que variaron en numerosos factores abióticos y bióticos. Los bosques de la loma oeste del valle (un encinar y un robledal seco), en comparación con los bosques de la loma este (un pinar y un robledal húmedo), recibieron una mayor radiación solar y tiempo de exposición a dicha radiación, su temperatura ambiente fue mayor, su humedad relativa menor, tuvieron una menor cobertura arbórea y mostraron una menor disponibilidad de alimento.

Además, la presencia de ectoparásitos (prevalencia de pulgas Ceratophyllus gallinae y larvas de mosca Protocalliphora azurea, y abundancia de ceratopogónidos Culicoides) fue mayor en los nidos ubicados en los bosques de la loma este del valle, mientras que la presencia de hemoparásitos (microfilarias) en los herrerillos reproductores fue constante a lo largo del continuo de hábitats. La presencia de parasitoides (Nasonia vitripennis) de pupas de P. azurea fue mayor en los nidos ubicados en los bosques de la loma este del valle.

Los herrerillos ajustaron su esfuerzo reproductivo al tipo de bosque donde se reprodujeron. La fecha de puesta estuvo adelantada en los bosques caducifolios (robledales) y retrasada en los bosques perennifolios (encinar y pinar), mientras que el tamaño de puesta fue menor en el pinar y mayor en el robledal húmedo de la loma este del valle, con valores intermedios en el encinar y el robledal seco. Al no existir diferencias dependientes del tipo de bosque en la tasa de eclosión o supervivencia de los pollos hasta el abandono del nido, el tamaño de puesta predijo el número de descendientes que una pareja de herrerillo común produce por evento reproductivo. Aunque el estado oxidativo y el sistema inmunitario de los volantones (medidos a los 13 días de edad desde la eclosión) varió según el tipo de bosque, la calidad de la descendencia, en términos de tamaño corporal y condición física, fue similar a lo largo del continuo de hábitats. Los ectoparásitos no afectaron a la reproducción de los herrerillos, ni al estado oxidativo o sistema inmunitario de los volantones; sin embargo, la presencia de pulgas en los nidos estuvo relacionada con un menor peso corporal de los volantones más pequeños de la nidada y un mayor número de volantones en el nido. Por otro lado, la presencia de Culicoides y microfilarias se relacionó negativamente con la masa corporal de los volantones y los adultos reproductores, respectivamente.

Los resultados de dispersión natal mostraron una fuerte filopatría de los herrerillos, con los volantones siendo anillados en su primer año como reproductores en la misma loma del valle donde nacieron. En consecuencia, los análisis de genética de poblaciones revelaron la presencia de dos clústeres genéticos, cada uno situado en una loma del valle. Las dos poblaciones genéticas mostraron además una divergencia en el tamaño de puesta mayor que la que se esperaría según la deriva genética, sugiriendo así que la selección natural ha favorecido distintos tamaños de puesta en las dos lomas del valle. Un experimento de alteración del tamaño de la nidada demostró la existencia de un tamaño de puesta óptimo distinto según el tipo de bosque; un aumento del tamaño de nidada causó una disminución de la condición física de la descendencia en los bosques donde se realizó el experimento (robledal seco de la loma este y robledal húmedo de la loma oeste), debido a que los parentales no incrementaron su esfuerzo de ceba. ¶

En conjunto, los resultados de esta tesis demuestran que la heterogeneidad ambiental a micro-escala puede promover la divergencia genética y fenotípica de las poblaciones, incluso en organismos con una capacidad de dispersión potencial tan alta como las aves. Los capítulos presentados en esta tesis demuestran cómo, bajo un escenario de heterogeneidad ambiental dentro de un continuo de hábitats, la selección natural puede favorecer la divergencia adaptativa y, en consecuencia, la adaptación local para rasgos de estrategias vitales como el tamaño de puesta.

Environmental heterogeneity creates a range of habitats of different quality for species, which exert distinct selective pressures that will shape the genotype and, consequently, the phenotype of organisms. Traditionally, evolutionary models considered both the large-scale environmental heterogeneity and geographical barriers as the main promoters for adaptive population divergence. However, recent research shows that small scale environmental heterogeneity, together with nonrandom dispersal, can promote genotypic and phenotypic population differentiation, sometimes even leading to local adaptation.

In this thesis, I document the effect of fine-scale environmental heterogeneity on the evolutionary dynamics of a wild population of blue tits (Cyanistes caeruleus). I characterized various abiotic and biotic factors in different adjacent forest formations, which form a continuous woodland extending across the two opposing slopes of a valley, and analysed how such environmental heterogeneity promotes the adaptive divergence between populations and shapes a habitat-dependent optimal clutch size. To this end, this thesis has been divided into two parts. The first part shows how environmental heterogeneity influences the offspring’s phenotype; while the second part demonstrates how such heterogeneity, together with non-random dispersal, has promoted the genotypic and phenotypic divergence within the blue tit population, as well as the evolution of a habitat-dependent and locally adapted optimal clutch size.

The forest formations extending along the valley exhibited distinct selective pressures for blue tits during reproduction, as they differed in a wide variety of abiotic and biotic factors. The forest formations of the east-facing slope of the valley (a Holm oak forest and a dry Pyrenean oak forest), unlike the forest formations of the westfacing slope (a Scots pine forest and a humid Pyrenean oak forest), received more solar radiation, had more insolation time and temperature, and showed lower humidity, tree cover and food availability. Moreover, the presence of ectoparasites (prevalence of Ceratophyllus gallinae fleas and Protocalliphora azurea blowflies, and abundance of Culicoides biting midges) was higher in nests of the east-facing slope of the valley, while the presence of haemoparasites (microfilariae) infecting adult blue tits did not vary along the continuous woodland. The presence of Nasonia vitripennis parasitoids, which in turn parasitize P. azurea pupae, was higher in nests of the west-facing slope of the valley.

Blue tits adjusted their reproductive effort to the forest type where they bred. The laying date was earlier in deciduous (dry and humid Pyrenean oak forests) than in evergreen (Scots pine and Holm oak forests) forests, whilst the clutch size was the lowest in the Scots pine forest and the highest in the humid Pyrenean oak forest, with intermediate values found in the Holm oak and dry Pyrenean oak forests. The clutch size determined the number of offspring a blue tit pair raised in a single reproductive event, since there were no habitat-dependent differences in hatching success nor fledgling success. Although the oxidative status and immune system of nestlings (measured at 13 days after hatching) varied between forest types, the offspring quality, in terms of mean body mass and body condition, was similar across the woodland. No effects of ectoparasites on blue tit reproduction, nestling oxidative status or nestling immune system were detected; however, the presence of fleas in nests was associated with a lower body mass for small, marginal nestlings and a higher number of nestlings in a nest. For their part, the presence of biting midges and microfilariae was negatively related to nestling and adult body mass, respectively.

Results from natal dispersal showed a strong philopatry, with first-year blue tits being recaptured as reproductive adults in their natal slope of the valley. Accordingly, population genetic analyses revealed the existence of two genetic clusters, with blue tits from each cluster associated with the slope they inhabit. The two genetic populations showed divergence in clutch size, exceeding the level of differentiation expected based on genetic drift, hence suggesting that natural selection has favoured different clutch sizes in the two slopes of the valley. A brood size manipulation experiment demonstrated the existence of a habitat-dependent optimal clutch size; an experimental increase of the brood size provoked a decrease in the offspring condition, in terms of mean body mass and body condition, in the two forest types where the experiment was carried out (dry and humid Pyrenean oak forests), mainly because parents did not increase their feeding effort.

Overall, the results of this thesis evidence that environmental heterogeneity at a fine scale can promote the genotypic and phenotypic population divergence, even in organisms with a potentially high dispersal capacity, such as birds. The different chapters presented in this thesis demonstrate how, even in a continuous and heterogeneous woodland, natural selection may favour adaptive divergence and, consequently, local adaptation for life-history traits, such as clutch size.