The relationship between attention and consciousness: the brain-body dynamic

Abstract

El entorno de vida en el que vivimos está cargado de una gran cantidad de información de la cual tenemos la impresión de percibir escenas ricas en detalle. Sin embargo, si queremos describir o reportar una información concreta, nuestra capacidad de reporte es más más limitada. ¿Es entonces la consciencia perceptual un proceso cognitivo rico o limitado? La respuesta a esta pregunta genera un amplio debate hoy en día, como muchos otros temas de estudio relacionados con la consciencia. Block (2011) propuso que la consciencia perceptual se puede clasificar en consciencia de acceso y consciencia fenomenológica. Mientras que la consciencia de acceso tiene un carácter limitado (solo podemos reportar unos cuantos elementos a la vez), la consciencia fenomenológica hace referencia a una experiencia subjetivamente rica del entorno, pero que en ocasiones puede contener información errónea. Para que la información acceda a consciencia o para que nuestro sistema cree una experiencia perceptual es necesario prestar atención (Baars, 1997). Aunque son numerosos los trabajos que han mostrado el papel crucial de la atención en la consciencia, no todos los tipos de atención producen los mismos efectos. Existen diferentes teorías que discuten el papel de la atención en el procesamiento consciente. Por ejemplo, la teoría del espacio de trabajo global de Dehaene & Changeux (2011) propone que la atención sería un pre-requisito para que se genere la consciencia perceptual, aunque la atención por sí sola no es suficiente para producir una experiencia consciente. Otras teorías como la Teoría recurrente de Lamme & Roelfsema (2000) destacan la necesidad de comunicaciones feedforward y feedback entre regiones principalmente sensoriales para que se produzca la consciencia, aunque la atención podría tener un papel colaborativo en segundo plano. Estas teorías hipotetizan qué ocurre en el sistema nervioso central para que se produzca la experiencia consciente. Sin embargo, la aproximación del marco neural subjetivo de Park & Tallon-Baudry (2014) destaca la relevancia de la actualización entre el estado del organismo y el cerebro para que se produzca el procesamiento consciente, que por definición es un procesamiento que ocurre en primera persona (“yo veo”). Este debate abierto entre la necesidad o no de atención, así como el papel de la comunicación entre el cerebro y el organismo en la experiencia consciente, ha inspirado las preguntas y los estudios que componen esta tesis doctoral. El objetivo general de esta tesis es explorar el papel de las interacciones entre la atención y la consciencia perceptual, así como explorar esta relación en modulaciones cerebro-organismo. La dinámica cerebral se mide mediante oscilaciones cerebrales, y la dinámica del organismo mediante medidas del sistema nervioso periférico como la tasa cardíaca. Para alcanzar estos objetivos se han realizado 4 estudios en los que se analiza cómo diferentes procesos atencionales interactúan o no con la consciencia de acceso y fenomenológica. En uno de estos estudios se analiza la dinámica cerebral en una tarea de integración de rasgos (que se usa como medida de la consciencia fenomenológica), y en 2 de estos estudios se analiza la actividad del sistema nervioso periférico (medidas de tasa cardiaca) en una tarea de consciencia de acceso y fenomenológica (integración de rasgos). El primer estudio (capítulo 6) experimental de esta tesis explora la relación entre la alerta fásica y consciencia de acceso, así como sus modulaciones en tasa cardíaca. Los participantes debían detectar la presencia de un estímulo en el umbral de la consciencia, que podía ser precedido (en el 50% de los ensayos) por una señal de alerta. En el segundo estudio (capítulo 7) se desarrolló una nueva línea experimental que exploraba la consciencia fenomenológica mediante un paradigma de integración de rasgos. A los participantes se les presentaba brevemente un conjunto de letras de diferente forma y color (ej: 8OL8). Su objetivo era reportar el color de la letra L. Según el ejemplo dado, si los participantes contestaban “verde”, el ensayo se consideraba un acierto (correcta integración de los rasgos de forma y color); si contestaban “azul”, el ensayo se consideraba una ilusión perceptual (error de integración al utilizar la información del distractor); y si contestaban “rojo”, un color que no se presentaba en pantalla, el ensayo se consideraba un error. Las ilusiones perceptuales son una herramienta útil que permite el estudio de la consciencia fenomenológica, ya que cuando se producen, la experiencia subjetiva es rica, pero se ha producido de manera errónea. Además, este estudio se compuso de 3 experimentos diferentes en los que se manipulaba la atención antes de la presentación del estímulo al que los participantes debían responder. Siguiendo la clasificación de Posner y Petersen (2012), se manipuló el sistema ejecutivo (atención dividida), el sistema de orientación endógena y el sistema de orientación exógena. En los experimentos 2 y 3 de este estudio se incluyó, al final del experimento, una manipulación de las expectativas, presentando de manera inesperada para los participantes el estímulo objetivo en un color inesperado (blanco). En el tercer estudio (capítulo 8) se utilizó el paradigma de integración de características con el fin de explorar la dinámica cerebral en diferentes bandas de frecuencia relacionadas con una correcta o incorrecta integración de rasgos. Estudios previos se había focalizado en una única frecuencia, por lo que el objetivo de este estudio fue explorar de manera más amplia qué oscilaciones cerebrales caracterizaban una experiencia subjetiva correcta o incorrecta. Finalmente, en el cuarto estudio (capítulo 9) se exploró la relación entre la alerta fásica y consciencia fenomenológica, así como sus modulaciones en tasa cardíaca. Usando el mismo paradigma que en los capítulos 7 y 8 presentamos un tono de alerta en la mitad de los ensayos, antes de que se presentase el estímulo objetivo, a la vez que medíamos la respuesta cardiaca de los participantes. En general, los resultados de esta tesis han mostrado que la alerta fásica mejora la consciencia de acceso, pero no la consciencia fenomenológica (medida por la capacidad de integración de rasgos). En el caso de la consciencia de acceso, estudios previos han mostrado las mejoras en la detección consciente por la orientación atencional (especialmente exógena, (Chica et al., 2011), y una modulación menos consistente por la sobrecarga del sistema ejecutivo (Colás et al., 2017; Martín-Signes et al., 2018). En la consciencia fenomenológica hemos encontrado claras modulaciones por la orientación atencional, pero no por la atención ejecutiva. Además, la violación de expectativas ha mostrado una clara influencia sobre el proceso de integración de rasgos. Los resultados en la dinámica cerebral muestran que la información representada fenomenológicamente depende de procesos preparatorios (alfa temprano), de inhibición de distractores (alfa tardío), y de representación fiable de la información (alfa tardío y beta). Finalmente, los resultados de medidas periféricas, en concreto de tasa cardiaca, muestran claras modulaciones de este sistema periférico tanto cuando accedemos a consciencia como cuando integramos rasgos, aunque el patrón modulatorio es muy distinto en función del tipo de consciencia. En conclusión, esta tesis doctoral destaca la necesidad de explorar la relación entre la atención y la consciencia mediante medidas del sistema nervioso central y periférico. Estudiar el comportamiento de ambos sistemas permite destacar la importancia de la comunicación entre el cerebro y el organismo durante la consciencia perceptual, así como incorporar este aspecto a futuros modelos que traten de explicar la consciencia

Our environment contains large amounts of information, which gives us the impression of perceiving perceptual scenes that are rich in detail. However, when it comes to describing or reporting specific information, our ability to do so is more limited. This raises the question of whether perceptual consciousness is rich or limited. The answer to this question has prompted an important debate, along with many other unresolved issues related to the study of consciousness. Block (2011) proposed a classification of perceptual consciousness into access consciousness and phenomenological consciousness. Access consciousness has a limited capacity, allowing us to report only a few items at a time. In contrast, phenomenological consciousness involves a subjectively rich experience of the environment, which can sometimes contain erroneous information. Attention plays a crucial role facilitating access consciousness or creating perceptual experiences (Baars, 1997). Although numerous studies have demonstrated the fundamental role of attention in consciousness, not all types of attention produce comparable effects. Different theories discuss the role of attention in conscious processing. For example, Dehaene and Changeux's (2011) Global Workspace Theory suggests that attention is a prerequisite for perceptual consciousness, although attention is insufficient to produce a conscious experience. Other theories, such as Lamme and Roelfsema's Recurrent Theory (2000), emphasize the need for feedforward and feedback communications between primarily sensory regions for gaining consciousness, with attention possibly playing a collaborative role in the process. These theories theorize about how activity in the central nervous system enables conscious experience. However, the subjective neural framework approach proposed by Park and Tallon-Baudry (2014) emphasizes the importance of the interaction between the state of the organism and the brain for conscious processing, which, by definition, takes place from a first-person perspective (I see). This ongoing debates, concerning the necessity of attention and the role of brain-body communication, has inspired the questions and studies that constitute this dissertation. The main goal of this thesis was to explore the interactions between attention and perceptual consciousness, as well as to investigate this relationship in terms of brain-body modulations. In our studies, brain dynamics were measured throughout brain oscillations, while body dynamics were examined using measures of the peripheral nervous system, such as heart rate. To achieve these goals, four studies were conducted to analyze how different attentional processes interact, or not, with phenomenological and access consciousness. One of these studies examines brain dynamics in a feature integration task (used as a measure of phenomenological consciousness), while two studies investigate peripheral nervous system activity, specifically heart rate measures, in tasks related to both access and phenomenological consciousness (feature integration). The first experimental study (Chapter 6) of this thesis explores the relationship between phasic alerting and access consciousness, as well as their modulations in heart rate. Participants were required to detect the presence of a stimulus at the threshold of consciousness, which could be preceded (in 50% of trials) by an alerting signal. In the second study (Chapter 7), a new experimental line was developed to explore phenomenological consciousness using a feature integration paradigm. Participants were briefly presented with a string of characters of different shapes and colors (e.g., 8OL8). Their goal was to report the color of the letter L. According to the example given, if participants answered "green", the trial was considered a hit (correct integration of shape and color features); if they answered "blue", the trial was considered a perceptual illusion (integration error produced by using the color of the distractor); and if they answered "red", a color that was not presented on screen, the trial was considered an error. Perceptual illusions are a useful tool that allows the study of phenomenological consciousness, because when they occur, the subjective experience is rich, but has been produced erroneously. In addition, this study was composed of 3 different experiments in which attention was manipulated prior to the presentation of the target stimulus. Following Posner and Petersen's (2012) classification, the executive system (divided attention), the endogenous orienting system, and the exogenous orienting system were manipulated. In Experiments 2 and 3 of this study, an expectancy manipulation was included at the end of the experiment by unexpectedly presenting the target stimulus in an unexpected color (white). In the third study (Chapter 8) the feature integration paradigm was used in order to explore brain dynamics in different frequency bands related to correct or incorrect feature integration. Since previous studies had concentrated solely on a single frequency, the objective of this study was to broaden the exploration of the brain oscillations that distinguish between correct and incorrect subjective experiences. Finally, the fourth study (Chapter 9) explored the relationship between phasic alerting and phenomenological consciousness, as well as their modulations in heart rate. Using the same paradigm as in Chapters 7 and 8, we presented an alerting tone in half of the trials before the target stimulus was presented while measuring the participants' cardiac response. Overall, the results of this thesis have shown that phasic alerting enhances access consciousness, but not phenomenological consciousness (as measured by the ability to integrate features). In the case of access consciousness, previous studies have shown improvements in conscious detection by attentional orienting (especially exogenous, Chica & Bartolomeo, 2012), and less consistent modulation by executive attention (Colás et al., 2017; Martín-Signes et al., 2018). In phenomenological consciousness, we have found clear modulations by attentional orienting, but not by executive attention. Furthermore, expectancy violations clearly influenced the feature integration process. Results on brain dynamics showed that phenomenologically represented information depends on preparatory processes (early alpha), distractor inhibition (late alpha), and a reliable representation of information (late alpha and beta). Finally, the results of peripheral measures, in particular heart rate, show clear modulations of this peripheral system both when we access consciousness and when we integrate features, although the modulatory pattern is very different depending on the type of consciousness. In conclusion, this doctoral thesis highlights the need to explore the relationship between attention and consciousness using measures of the central and peripheral nervous system. Studying the behavior of both systems allows us to emphasize the importance of the communication between the brain and the organism during perceptual consciousness, as well as to incorporate this aspect into future models that attempt to explain consciousness