Social Attention Following Gaze Direction: Underlying Mechanisms, Development and Individual Differences

Abstract

Los ojos son una de las fuentes de información social más valiosas para los seres humanos. Se dice comúnmente que "los ojos son el espejo del alma", ya que nos ayudan a inferir los pensamientos, las emociones y el comportamiento de los demás. La importancia de la mirada es evidente tanto a nivel filogenético como ontogenético. Los ojos humanos tienen una morfología única entre primates que permite, con una esclera blanca y uniforme, detectar rápidamente la dirección de la mirada (Kano et al., 2022; Kobayashi & Kohshima, 2001). Esta habilidad especial en el procesamiento de los ojos está presente desde el nacimiento. Los bebés muestran una preferencia temprana por las caras (Farroni et al., 2005; Johnson et al., 1991) y son capaces de distinguir entre miradas directas y desviadas (Farroni et al., 2002, 2004). Progresivamente, la dirección de la mirada se convierte en una clave atencional precisa acerca del objeto de interés de las demás personas. Con la experiencia y el desarrollo cerebral, estas habilidades tempranas desencadenan una cascada de procesos cognitivos, como la atención conjunta, el lenguaje y la teoría de la mente, que son aspectos centrales en el diagnóstico, pronóstico e intervención de los trastornos del espectro autista (Mundy, 2018). Por todo ello, los mecanismos atencionales en respuesta a la dirección de la mirada han suscitado el interés científico. En particular, se plantea un debate acerca de si la mirada se procesa mediante mecanismos generales, de forma parecida a otros estímulos que también dirigen la atención, como las flechas, o si, por el contrario, se procesa de manera especial. Aunque ambos estímulos producen un efecto similar de orientación atencional con algunos paradigmas experimentales (Chacón-Candia, Román-Caballero, et al., 2023), la mirada podría desencadenar mecanismos sociales adicionales en etapas posteriores de procesamiento (Edwards et al., 2022; Gregory & Jackson, 2017; Marotta et al., 2019). Para captar estas diferencias cualitativas, es necesario utilizar otros paradigmas que sean sensibles a efectos más allá de las propiedades atencionales compartidas. Los estudios que conforman esta tesis se basan en un paradigma de interferencia espacial que ha logrado de manera consistente distinguir los efectos atencionales producidos por la mirada de aquellos generados por las flechas (Cañadas & Lupiáñez, 2012; Hemmerich et al., 2022; Ishikawa et al., 2022; Jones, 2015; Marotta et al., 2018). En concreto, la mirada produce un efecto de congruencia opuesto al que suelen generar otros estímulos que carecen de naturaleza social. Este efecto de congruencia revertida específico de la mirada podría servir como un indicador indirecto de atención social, el cual intentamos comprender y analizar a lo largo de los siguientes capítulos. Así pues, el objetivo principal de la presente tesis es investigar hasta qué punto y a través de qué mecanismos la mirada desencadena procesos atencionales específicos. Abordamos este objetivo desde tres perspectivas complementarias. En primer lugar, tratamos de desentrañar el mecanismo responsable de la reversión del efecto de congruencia de la mirada. Una posibilidad es que el procesamiento de la mirada active mecanismos adicionales específicos relacionados con su capacidad para transmitir intencionalidad. Percibir a una persona con la mirada desviada desplazaría nuestra atención en esa dirección, de manera similar a como lo haría la dirección de una flecha. Sin embargo, la mirada también prepararía al sistema atencional para seleccionar el posible objeto de interés al que esa otra persona está atendiendo. A través de los dos estudios presentados en el capítulo tres, exploramos detalladamente esta hipótesis investigando la influencia de una posible distracción conjunta que tendría lugar cuando los ojos se desvían fuera del entorno de la tarea. En segundo lugar, buscamos esclarecer la contribución de factores sociales analizando la interacción del efecto con otras variables socio-cognitivas. En el capítulo 4, examinamos la influencia de las emociones en el efecto revertido y su interacción con diferencias individuales en el nivel de rasgos del espectro autista. La tercera pieza clave para comprender las diferencias entre las flechas y la mirada surge en el contexto del desarrollo. En el capítulo 5, abordaremos cómo y cuándo emergen esos procesos atencionales específicos, considerando el periodo desde la infancia hasta la adolescencia. Los resultados observados concuerdan con la literatura previa (Hemmerich et al., 2022; Itier & Batty, 2009; Marotta et al., 2019) en relación a la existencia de una primera fase de procesamiento compartida por los ojos y las flechas, seguida de un procesamiento adicional que solo ocurre con la mirada. Los mecanismos atencionales comunes parecen estar presentes en las niñas y niños de 4 años, mientras que el efecto de la mirada podría surgir progresivamente y asemejarse al patrón adulto a partir de la adolescencia temprana. Asimismo, factores sociales como la expresión facial de felicidad pueden incrementar la magnitud del efecto, una interacción que no se observa en personas con un alto nivel de rasgos del espectro autista. En esta compleja dinámica atencional, la mera percepción e identificación de objetos no parece suficiente para contrarrestar el mecanismo de distracción conjunta, lo cual no confirma la hipótesis planteada inicialmente. No obstante, a lo largo del capítulo 6, se exploran posibles marcos explicativos que amplían la concepción de la distracción conjunta y abarcan la existencia de un mecanismo adicional asociado con el procesamiento de la dirección de la mirada, que se perfeccionaría gradualmente durante la infancia y que podría verse afectado tanto por factores sociales del contexto, como por las características individuales

The eyes are one of the most valuable sources of social information for human beings. It is commonly said that 'the eyes are the window to the soul' as they help us infer the thoughts, emotions, and behavior of others. The importance of gaze is evident both at a phylogenetic and ontogenetic level. Human eyes have a unique morphology among primates, with a white and uniform sclera that allows for quick detection of gaze direction (Kano et al., 2022; Kobayashi & Kohshima, 2001). This special ability in processing eyes is present from birth. Infants show an early preference for faces (Farroni et al., 2005; Johnson et al., 1991) and can distinguish between direct and averted gazes (Farroni et al., 2002, 2004). Over time, gaze direction becomes an increasingly precise attentional cue regarding the object of interest for others. With experience and brain development, these early skills prompt a cascade of cognitive processes such as joint attention, language, and theory of mind, which are central aspects in the diagnosis, prognosis, and intervention of autism spectrum disorders (Mundy, 2018). Attentional mechanisms in response to gaze direction have sparked a scientific interest. In particular, there is a debate about whether gaze is processed through domain-general mechanisms similar to other nonsocial stimuli that also orient attention, such as arrows, or if it is processed through a special system. Although both stimuli yield similar orienting effects (Chacón-Candia, Román- Caballero, et al., 2023), gaze may trigger additional social mechanisms in later stages of processing (Edwards et al., 2022; Gregory & Jackson, 2017; Marotta et al., 2019). To capture these qualitative differences, it is necessary to use experimental procedures that are sensitive to effects beyond shared attentional properties. The studies comprising this thesis are based on a spatial interference paradigm that consistently differentiates the attentional effects produced by gaze from those generated by arrows (Cañadas & Lupiáñez, 2012; Hemmerich et al., 2022; Ishikawa et al., 2022; Jones, 2015; Marotta et al., 2018). Specifically, gaze elicits an opposite spatial congruency effect compared to other nonsocial stimuli. This distinctive reversed congruency effect of gaze may serve as an indirect index of social attention, a phenomenon we aim to comprehend and analyze in the following chapters. Therefore, the primary objective of this thesis is to investigate to what extent and through which mechanisms gaze triggers specific attentional processes. We approach this goal from three complementary perspectives. First, we aim to understand the underlying mechanism of the reversed congruency effect shown by eye gaze. One possibility is that gaze processing activates intentionality. On the one hand, perceiving someone with an averted gaze would shift our attention in the looked direction in the same way as perceiving an arrow. However, gaze may also prepare the attentional system to select the potential object of interest that the other person is attending to. Through the two studies presented in Chapter 3, we thoroughly explore this hypothesis by investigating the influence of a possible joint distraction effect that occurs when the eyes look outward, away from the task context. Second, we seek to clarify the contribution of social factors by analyzing the interaction of this effect with other socio-cognitive variables. Chapter 4 examines the influence of emotions on the reversed effect of gaze and its interaction with individual differences in the level of autistic traits. A third key aspect of understanding the differences between arrows and gaze stems from a developmental perspective. Chapter 5 addresses how and when these processes emerge, considering the period from childhood to adolescence. The observed results align with previous literature (Hemmerich et al., 2022; Itier & Batty, 2009; Marotta et al., 2019) regarding the presence of an initial shared processing phase for eyes and arrows, followed by additional high-level processes specifically linked to gaze. Common attentional mechanisms appear to be present in 4-year-old children, while the gaze effect may gradually develop and reach the adult pattern in early adolescence. Our findings also indicate that other social factors, such as a facial expression of happiness, enhance the magnitude of the effect; an interaction that is not observed in individuals with a high level of autistic traits. In this complex interplay, mere perception and object identification may not be sufficient to counteract the presumed joint distraction mechanism. The overall data do not confirm the current joint distraction hypothesis. However, Chapter 6 delves into a comprehensive exploration of various expanded frameworks, encompassing the existence of an additional mechanism associated with gaze direction processing, which would gradually refine during infancy and be influenced by both social qualities of the context and individual characteristics.