Costes reproductivos y de supervivencia del parasitismo de cría: un estudio a largo plazo

Abstract

Los parásitos de cría reducen el éxito reproductivo de sus hospedadores, por lo que ejercen en ellos fuertes presiones selectivas que favorecen la evolución de defensas para evitar el parasitismo. Esto, a su vez, selecciona contra-adaptaciones en los parásitos, por lo que parásitos y hospedadores se ven inmersos en una carrera de armamentos coevolutiva. La magnitud de los costes del parasitismo difiere en los distintos sistemas parásito-hospedador, y una estima precisa de estos costes debería considerar el efecto del parasitismo sobre el éxito reproductivo de los hospedadores a lo largo de toda su vida. Además, el parasitismo podría conllevar costes o consecuencias diferentes a las directamente relacionadas con la disminución en el éxito reproductivo de las puestas parasitadas, también denominados costes extra, como por ejemplo consecuencias sobre la supervivencia de los hospedadores, que podrían manifestarse a lo largo de la vida de los individuos. A pesar de ello, en casi ningún sistema se han explorado los costes del parasitismo a lo largo de la vida de los hospedadores, ni cómo estos costes se traducen en pérdidas en el éxito reproductivo total. La mayoría de estudios se han centrado en estimar los costes a corto plazo, por lo que, por lo general, no se conocen los costes reales que el parasitismo supone para la mayoría de los hospedadores, y por lo tanto, tampoco se conoce la verdadera magnitud de la presión que los parásitos ejercen sobre la evolución de sus defensas. Esta tesis tiene como objetivo explorar costes o consecuencias del parasitismo a corto y medio plazo en el sistema formado por el críalo europeo (Clamator glandarius) y la urraca (Pica pica), su principal hospedador en Europa, determinando los costes extra y las consecuencias del parasitismo sobre la longevidad de las urracas y su éxito reproductivo a lo largo de la vida. En este sistema se han documentado los efectos negativos del parasitismo sobre el éxito reproductivo del hospedador y la existencia de mecanismos de defensa, como el reconocimiento y rechazo de huevos parásitos, pero hasta ahora no se han determinado los costes que supone el parasitismo a lo largo de la vida de los hospedadores. Por un lado, se han estimado los costes reproductivos del parasitismo a corto plazo a través de dos aproximaciones diferentes: una aproximación comportamental y correlacional, y una aproximación molecular y experimental, utilizando la dinámica telomérica como biomarcador de los costes reproductivos (y del parasitismo). Por otro lado, se ha explorado la posible asociación del parasitismo con las trayectorias de supervivencia, la mortalidad y la longevidad de los hospedadores, a través de un estudio longitudinal con individuos marcados que han sido monitorizados a lo largo de su vida y que fueron parasitados alguna vez o nunca durante sus eventos reproductivos. Los resultados de esta tesis sugieren que, a corto-medio plazo, el parasitismo no supone un coste extra para los hospedadores comparado con el esfuerzo reproductivo invertido en criar nidadas no parasitadas. De hecho, es probable que en la mayoría de casos suponga un coste menor. También se pone de manifiesto que el parasitismo se traduce en un menor acortamiento de los telómeros en algunos individuos, probablemente los más jóvenes, lo cual podría relacionarse con una mayor probabilidad de supervivencia y longevidad en individuos parasitados en comparación con aquellos que no son nunca parasitados. Además los resultados sugieren que estos costes a corto-medio plazo tienen consecuencias a largo plazo sobre la esperanza de vida y la longevidad de los hospedadores, ya que los análisis de las trayectoria de supervivencia y mortalidad muestran que los individuos que son parasitados al menos una vez a lo largo de su vida viven más tiempo que los individuos que no son nunca parasitados debido a que sufren una menor tasa de mortalidad. Estas diferencias en longevidad entre individuos con distinto status respecto al parasitismo se traducen en que los individuos que son alguna vez parasitados tienen el mismo éxito reproductivo a lo largo de su vida que los individuos que no son nunca parasitados. Los individuos parasitados que viven más años son capaces de compensar las pérdidas de éxito reproductivo de los eventos reproductivos parasitados. Esto podría deberse no solo a un mayor número de intentos de cría, sino estar además mediado por el desarrollo del principal mecanismo de defensa frente al parasitismo en este hospedador (el reconocimiento y rechazo de huevos parásitos), que aparece a edades tardías.

Brood parasitism reduces the reproductive success of their hosts, therefore exerting a strong selective pressure which favours the evolution of defences to avoid parasitism. This, in turn, selects for counter-adaptations in parasites, and thus parasites and hosts are immersed in a coevolutionary arms race. The extent of the costs of parasitism differs in distinct host-parasite systems, and an exact estimation of these costs should consider the effects of parasitism on the reproductive success of the hosts across their lifetime (LRS, lifetime reproductive success). Furthermore, brood parasitism could entail costs or consequences distinct to those directly related to the reduction of breeding success in the parasitized broods, also known as extra costs, such as consequences for host survival, which could manifest through the lifetime of individuals. Despite this, the lifetime costs of parasitism have not been explored in most of the systems and the consequences of these costs in terms of overall reproductive success have not been explored. The majority of studies have focused on estimating the short term costs and therefore, in general, we don’t know the true costs of brood parasitism for the majority of hosts and thus we lack a precise estimation of the magnitude of the pressure that parasites exert on the evolution hosts’ defences. This thesis aims to explore short and mid-term costs or consequences of brood parasitism on the system formed by the great spotted cuckoo (Clamator glandarius) and the magpie (Pica pica), its main host in Europe, determining its extra costs (not directly related with the decrease of reproductive success) and the its effect on the longevity of magpies and their LRS. The negative effects of brood parasitism on the reproductive success of this host and the existence of defence mechanisms such as recognition and rejection of parasitic eggs have been documented in this system, but up to now, the lifetime costs of brood parasitism for hosts has not yet been determined. On one hand, the short-term costs of brood parasitism have been estimated via two different approaches: a) a behavioural and correlational approach, and b) a molecular and experimental approach using telomere dynamics as a biomarker of the reproductive (and parasitism) costs. On the other hand, the possible association of parasitism with survival and mortality trajectories, and longevity of the hosts has been explored through a longitudinal study with marked individuals which have been monitored through their lives and which were either never or sometimes parasitized during their reproductive events. The results of this thesis suggest that parasitism does not represent an extra cost for the hosts in the short-to-mid-term, compared to the reproductive effort invested in raising non-parasitized broods. In fact, it is probable that in most of cases parasitism represents a smaller cost than a non-parasitized brood. It also brings to light that parasitism results in reduced telomere shortening in some (probably younger) individuals, which could be related to a greater probability of survival and longevity in parasitized individuals compared to those which are never parasitized. It is suggested that these short -term costs have long-term consequences on life expectancy and host longevity given that the analysis of survival trajectories and mortality shows that those individuals which were parasitized at least once through their lives live longer than those individuals which were never parasitized, as they suffered a lower mortality rate. These differences in longevity amongst individuals with distinct parasitism status imply that individuals sometimes parasitized have a similar LRS than those individuals never been parasitized during their lives. Parasitized individuals who live longer are able to compensate the loss of reproductive success from parasitized reproductive events. This maybe a consequence of a larger number of breeding events but could also be mediated by the development of this host’s main defence against brood parasitism (recognition and rejection of parasitic eggs), which appears at older ages.