Fungal dye-decolorizing peroxidase diversity: roles in either intra- or extracellular processes

Abstract

Fungal dye-decolorizing peroxidases (DyPs) have found applications in the treatment of dye-contaminated industrial wastes or to improve biomass digestibility. Their roles in fungal biology are uncertain, although it has been repeatedly suggested that they could participate in lignin degradation and/or modification. Using a comprehensive set of 162 fully sequenced fungal species, we defined seven distinct fungal DyP clades on basis of a sequence similarity network. Sequences from one of these clades clearly diverged from all others, having on average the lower isoelectric points and hydropathy indices, the highest number of N-glycosylation sites, and N-terminal sequence peptides for secretion. Putative proteins from this clade are absent from brown-rot and ectomycorrhizal species that have lost the capability of degrading lignin enzymatically. They are almost exclusively present in white-rot and other saprotrophic Basidiomycota that digest lignin enzymatically, thus lending support for a specific role of DyPs from this clade in biochemical lignin modification. Additional nearly full-length fungal DyP genes were isolated from the environment by sequence capture by hybridization; they all belonged to the clade of the presumably secreted DyPs and to another related clade. We suggest focusing our attention on the presumably intracellular DyPs from the other clades, which have not been characterized thus far and could represent enzyme proteins with novel catalytic properties.

Las peroxidasas fúngicas decolorantes de colorantes (DyPs) han encontrado aplicaciones en el tratamiento de residuos industriales contaminados con tintes o para mejorar la digestibilidad de la biomasa. Sus funciones en la biología fúngica son inciertas, aunque se ha sugerido repetidamente que podrían participar en la degradación y/o modificación de la lignina. Utilizando un conjunto exhaustivo de 162 especies fúngicas completamente secuenciadas, definimos siete clados distintos de DyPs fúngicas sobre la base de una red de similitud de secuencias. Las secuencias de uno de estos clados divergieron claramente de todas las demás, presentando en promedio los puntos isoeléctricos e índices de hidropatía más bajos, el mayor número de sitios de N-glicosilación y péptidos señal N-terminales para secreción. Las proteínas putativas de este clado están ausentes en especies de pudrición parda y ectomicorrícicas que han perdido la capacidad de degradar lignina enzimáticamente. Están presentes casi exclusivamente en Basidiomycota de pudrición blanca y otros saprótrofos que digieren lignina enzimáticamente, lo que respalda un papel específico de las DyPs de este clado en la modificación bioquímica de la lignina. Se aislaron genes fúngicos adicionales de DyP casi completos a partir del ambiente mediante captura de secuencias por hibridación; todos pertenecían al clado de las DyPs presumiblemente secretadas y a otro clado relacionado. Sugerimos centrar la atención en las DyPs presumiblemente intracelulares de los otros clados, que hasta ahora no han sido caracterizadas y que podrían representar enzimas con propiedades catalíticas novedosas.